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Succinate dehydrogenase inhibitor (SDHI) fungicides have been registered since 2006 on a large number of crops in France and resistance has been detected in nine fungal species, including Botrytis cinerea, Ustilago nuda, Helminthosporium teres, Zymoseptoria tritici and Sclerotinia sclerotiorum. In most cases, resistance is associated with a wide variety of mutations in SDHI subunits B, C, or D. Depending on the mutation and the mutation location, contrasting levels of resistance and cross-resistance spectra are observed for SDHIs. Moreover, contrasted resistance costs (e. g. in B. cinerea) were also measured, depending on the mutation.In Z. tritici, the pathogen responsible for septoria leaf blotch on wheat, resistance is associated with two distinct mechanisms, not yet combined in populations. Increased efflux (leading to multidrug resistance or MDR) generates low levels of resistance to several modes of action, while target site-based resistance is associated with low to high resistance factors. Crosses between isolates carrying the two distinct mechanisms revealed semi-isogenic progeny that we used to characterize resistance. Progeny with both mechanisms of resistance had increased resistance factors and limited fitness penalty with regard to sexual and asexual traits. Population studies showed that resistance based on mutations in SDHI subunits is emerging in French populations and that MDR also evolves rapidly. This ultimately increases the risk of natural recombination by sexual reproduction between isolates carrying the two distinct mechanisms. Field trials identified treatment strategies most favorable for the selection of each mechanism and thus allowed for the design of specific resistance management strategies with regard to SDHI use.

National audience

Réseau de Réflexion et de Recherche sur la Résistance aux Pesticides (R4P) : www.r4p-inra.frCe site met à disposition des outils et des informations sur la résistance aux produits de protection des plantes. Ces informations peuvent intéresser les professionnels impliqués dans la prévention et la gestion des résistances, des enseignants ou étudiants, et quiconque intéressé par cette thématique.Ring for Research and Reflection on Resistance to Pesticides (R4P) :www.r4p-inra.frThis site provides tools and information on resistance to plant protection products. This information may be of interest to professionals involved in the prevention and management of resistance, teachers or students, and anyone interested in this topic.

National audience; Un réseau de surveillance des pertes d’efficacité des fongicides sur les principales maladies des céréales à pailles a été mis en place en France sous l’égide de l’Association Française de Protection des Plantes en 1997. Ce réseau d’essais de comparaison de spécialités fongicides mono substance active estime l’évolution, sur la septoriose des feuilles due à (Zymoseptoria tritici), de l’efficacité des fongicides prochloraze, époxiconazole, chlorothalonil, prothioconazole. Le protocole inclue également l’époxiconazole associé au boscalid et au fluxapyroxad. Les efficacités sont mesurées au champ et la sensibilité des populations est caractérisée au laboratoire lorsqu’une méthode est disponible. Ce réseau d’essais a permis de constater la perte d’efficacité des strobilurines sur la septoriose des feuilles et interroge sur une érosion progressive mais notable des IDM les plus performants suite à l’augmentation des populations à phénotypes émergents.

National audience; La sclérotiniose du colza représente la maladie la plus dommageable pour la culture du colza en France, et fait, à ce titre, l’objet d’un à 2 traitements annuels. L’utilisation de fongicides inhibant la succinate deshydrogénase (SDHI), principalement représentés par le boscalid, ont conduit à la sélection de souches faiblement à fortement résistantes in vitro, selon la molécule utilisée, en progression rapide dans les populations françaises. Cette résistance est corrélée systématiquement dans notre échantillonnage à une des sept substitutions détectées dans les sous-unités protéiques B, C et D de la succinate deshydrogénase, cible des SDHIs. Ces altérations ont été détectées par séquençage mais également par un outil de diagnostique utilisable en routine et basé sur la technologie HRM.

Ustilago nuda is responsible for barley loose smut. It replaces grain heads with smut, or masses of spores which infect the open flowers of healthy plants and grow into the seed, without showing any symptoms. Therefore, the main control method is the use of fungicides, applied as seed dressing. Among various modes of action, succinate dehydrogenase inhibitors (SDHIs) are of great interest to control this disease, and are actually represented by carboxin, fluxapyroxad and fluopyram, in France. Specific resistance to carboxin and other SDHIs was first detected, in the 1980s and got widespread in many areas (Leroux, 1986). Carboxin was later replaced by other fungicides with greater intrinsic activities and broader disease spectra. The recent registration and use of 2nd generation SDHIs sets again the question of acquired resistance in U. nuda. This poster presents the phenotypic and genetic characteristics of resistant strains isolated from diseased barley heads, in field trials treated with SDHIs as seed dressing.

SPEPôle GEAPSICT2communication orale invitée, résumé; La résistance est le résultat inéluctable de la sélection exercée par les PPP sur les populations de bio-agresseurs. On ne peut pas empêcher une résistance d’évoluer, mais on peut retarder substantiellement son évolution en mettant en place des stratégies appropriées avant (prévention) et après (gestion) la détection des premiers individus résistants. Le point-clef à retenir pour cela est que plus le contrôle d’un bio-agresseur est basé sur une chimie peu diversifiée, plus le risque de sélectionner rapidement une résistance est élevé. Un exemple type de ce qu’il ne faut pas faire est de contrôler un bio-agresseur présent sur de grandes surfaces en utilisant exclusivement des PPP ayant un même mode d’action, voire un seul PPP. Cette stratégie peut fonctionner à court terme, mais à moyen et long terme, elle est extrêmement risquée du point de vue de la sélection des résistances. Pour limiter le risque de sélection de résistances, il faut une stratégie de contrôle des bio-agresseurs qui soit diversifiée et efficace. Ceci implique de limiter le plus possible la prolifération des bio-agresseurs en utilisant une diversité de moyens (chimiques et non chimiques) dont la combinaison soit la plus efficace possible : rotations culturales (quand c’est possible), prophylaxie (destruction des sources d’inoculum ou des formes hivernantes...), et mise en oeuvre de toute pratique de contrôle non chimique efficace et acceptable dans un système de production donné. L’emploi des PPP ne devrait idéalement se faire qu’après la mise en oeuvre de ces moyens, pour « finir le travail » : l’idée est de réduire le risque de sélection de résistances en réduisant l’infestation sur laquelle on applique un PPP. Et bien entendu, il faut aussi diversifier à la fois dans l’espace et dans le temps la partie chimique du contrôle : alterner les modes d’action, et/ou utiliser des mélanges contenant des substances ayant des modes d’action différents, tout en se plaçant dans des conditions d’application qui permettront une efficacité maximale de l’application. La dose appliquée (pleine ou réduite) peut également fortement influencer l’évolution de la résistance. Au vu de la facilité d’emploi des PPP (« un pt’it coup de pulvé, et c’est plié »), ces recommandations peuvent sembler contraignantes. À court terme, il semble logique de privilégier la simplicité dans le contrôle des bio-agresseurs. Mais le contrôle des bio-agresseurs ne peut se raisonner que dans la durée, collectivement, et en considérant l’efficacité des PPP comme un bien commun. En cas de généralisation de la résistance, et sans efficacité pratique résiduelle du PPP concerné, il est souvent inutile de continuer à utiliser le PPP concerné. Le contrôle du bio-agresseur résistant devra être recherché par d’autres méthodes, chimiques ou non. Une fois la résistance établie, mettre en place des mesures de gestion est en général bien plus contraignant, moins efficace, voire plus coûteux, qu’utiliser une stratégie de prévention des résistances, surtout dans le contexte actuel de réduction de l’utilisation des intrants chimiques et de manque de nouveaux modes d’action.

Les inhibiteurs respiratoires du complexe III résisteront-ils tous ? Présentation des substances utilisées comme fongicides, acaricides ou médicaments et qui peuvent être en butte à la résistance de bioagresseurs. Quelles sont ces résistances, que faire face à elles ? Le point.

Natural selection is the most powerful force driving population adaptation to their environment, favoring the variants with the best fitness. Fungi generally exhibit biological traits (diversity of reproduction modes, large population sizes, and intense dispersion) that favor their adaptation to changing environments. Therefore, disentangling the mechanisms that explain their evolution under natural and anthropic constraints constitute a major challenge for plant protection, especially in the actual context of agriculture sustainability. In this thesis, we described Botrytis cinerea population structure and diversity, using neutral and selected markers and a hierarchical sampling, and proposed mechanisms that may explain these observations. We then analyzed the adaptive answer of this species towards fungicide applications. First, we showed that grey mold populations were caused by a complex of two cryptic species, living sympatrically on the same hosts. Second, B. cinerea populations are divided into five demes, according to the cropping system (directional selection), the host-plant (ecological adaptation), and to a lesser extent, by geography. On grapevine, we identified a specific populations exhibiting temporal isolation, as an evidence of extreme exploration of the viticultural conditions. Moreover, fungicide applications select resistance towards all unisite modes of action, with few exceptions, but at varying proportions according to vineyards and fungicide use. More specifically, resistance to succinate dehydrogenase inhibitors (SDHIs) is caused by at least seven mutations altering the target genes of these fungicides, and determines a large variety of phenotypes in the field. At last, we showed that fungicides did not shape population structure but that they could decrease allele richness in treated areas and lead to migration-selection equilibrium, detectable in some situation and for loci under contemporary selective pressures as clines. Modeling the evolution of resistance during winter allowed estimating fitness cost of four loci involved in contemporary fungicide resistance, such as multidrug resistance. As a conclusion, this thesis helped to understand how B. cinerea populations evolve and to detect and quantify selective mechanisms at work in natura. This information will be useful to deign sustainable and locally-adapted anti-resistance strategies.; La sélection naturelle constitue un processus clé de l’adaptation des populations à leur environnement, favorisant les variants présentant les meilleures valeurs sélectives. Les champignons présentent généralement des traits biologiques (diversité des modes de reproduction, grandes tailles de populations, fortes capacités de dispersion, entre autres) qui favorisent leur adaptation à des environnements variés. La compréhension des mécanismes qui sous-tendent l’évolution de leurs populations sous les contraintes, naturelles et anthropiques, qu’elles subissent constituent donc un enjeu majeur pour la protection des plantes, en particulier dans le contexte actuel de durabilité des méthodes de lutte. Dans cette thèse, nous avons décrit la structure et la diversité des populations Botrytis cinerea à l’aide de marqueurs neutres et sélectionnés et d’un échantillonnage emboîté, et avons proposé des mécanismes pouvant expliquer les résultats observés. Puis nous avons analysé la réponse adaptative des populations de B. cinerea en Champagne, aux applications de fongicides. Premièrement, nous avons montré que la pourriture grise était causée par un complexe de deux espèces cryptiques, vivant en sympatrie sur des hôtes communs. De plus, les populations françaises de B. cinerea sont structurées en cinq dèmes, caractérisés par le système de culture (sélection directionnelle), la plante-hôte (adaptation écologique), et dans une moindre mesure, par la géographie. Sur vigne, nous avons mis en évidence une entité dont l’isolement génétique semble lié à un isolement temporel. Par ailleurs, nous avons montré que l’application de fongicides conduit à la sélection de phénotypes résistants spécifiquement à quasiment tous les modes d’action homologués, selon des proportions variant suivant les vignobles et les usages. Plus particulièrement, la résistance aux fongicides inhibiteurs de la succinate déshydrogénase (SDHI) est causée par au moins sept mutations affectant les gènes encodant la protéine cible de ces fongicides, déterminant ainsi une grande variété de phénotypes. Enfin, nous avons montré que les fongicides ne modifiaient pas la structure neutre des populations mais qu’ils pouvaient conduire à une perte de richesse allélique dans les populations traitées ainsi qu’à un équilibre sélection-migration détectable dans certaines situations sous forme de clines au loci sous pression de sélection contemporaine tels que ceux déterminant la résistance multidrogues. La modélisation de l’évolution des fréquences de résistance hivernale a permis d’estimer le coût de la résistance pour quatre loci déterminant la résistance aux fongicides. Cette thèse a permis d’appréhender le fonctionnement des populations de B. cinerea et de comprendre et quantifier partiellement les mécanismes sélectifs opérant in natura. Ces informations seront utilisées pour raisonner des stratégies anti-résistance adaptées localement et durables.

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National audience; La résistance est le résultat inéluctable de la sélection exercée par les PPP sur les populations de bio-agresseurs. À terme, on ne peut pas empêcher une résistance d’évoluer. Mais on peut retarder substantiellement cette évolution. Le point-clef à retenir pour ce faire est que plus une pression de sélection est répétée dans le temps et homogène, plus elle conduit rapidement et efficacement à une adaptation. Autrement dit, plus les techniques de contrôle déployées contre un bio-agresseur sont peu diverses, plus le risque de sélectionner rapidement une résistance est élevé. En agriculture, un exemple type d’application d’une pression de sélection homogène et répétée est de contrôler un bio-agresseur présent sur de grandes surfaces en utilisant exclusivement des PPP ayant un même mode d’action, voire un seul PPP. Cette stratégie peut fonctionner à court terme, mais à moyen et long terme, elle est extrêmement risquée du point de vue de la sélection des résistances. En conséquence, pour limiter le risque de sélection de résistances, il faut une stratégie de contrôle des bio-agresseurs qui soit diversifiée et efficace. Ceci implique de limiter le plus possible la prolifération des bio-agresseurs, en utilisant une diversité de moyens (chimiques et non chimiques) dont la combinaison soit la plus efficace possible : jouer sur les rotations culturales (quand c’est possible), faire de la prophylaxie (destruction des sources d’inoculum ou des formes hivernantes...), et mettre en oeuvre toute pratique de contrôle non chimique efficace et acceptable dans un système de production donné. L’emploi des PPP ne devrait idéalement se faire qu’après la mise en oeuvre de ces moyens, pour « finir le travail », car l’idée est de réduire le risque de sélection de résistances en réduisant l’infestation sur laquelle on applique un PPP. Et bien entendu, il faut aussi diversifier à la fois dans l’espace et dans le temps la partie chimique du contrôle des bio-agresseurs : alterner les modes d’action, et/ou utiliser des mélanges contenant des substances ayant des modes d’action différents, tout en se plaçant dans des conditions d’application qui permettront une efficacité maximale de l’application. Le choix de la dose appliquée peut également fortement influencer l’efficacité des PPP, et donc la sélection exercée. Au vu de la facilité d’emploi des PPP (« un pt’it coup de pulvé, et c’est plié »), ces recommandations peuvent sembler contraignantes. Si l’on raisonne à court terme, il semble en effet logique de privilégier la simplicité dans le contrôle des bio-agresseurs. Mais justement, le contrôle des bio-agresseurs ne peut se raisonner que dans la durée. Une fois la résistance établie, mettre en place des mesures de gestion est en général bien plus contraignant, voire plus coûteux, qu’utiliser une stratégie de prévention des résistances, surtout dans le contexte actuel de réduction de l’utilisation des intrants chimiques et de manque de nouveaux modes d’action. En matière de résistances, les calculs à courte vue sont souvent risqués.

Natural selection is the most powerful force driving population adaptation to their environment, favoring the variants with the best fitness. Fungi generally exhibit biological traits (diversity of reproduction modes, large population sizes, and intense dispersion) that favor their adaptation to changing environments. Therefore, disentangling the mechanisms that explain their evolution under natural and anthropic constraints constitute a major challenge for plant protection, especially in the actual context of agriculture sustainability. In this thesis, we described Botrytis cinerea population structure and diversity, using neutral and selected markers and a hierarchical sampling, and proposed mechanisms that may explain these observations. We then analyzed the adaptive answer of this species towards fungicide applications. First, we showed that grey mold populations were caused by a complex of two cryptic species, living sympatrically on the same hosts. Second, B. cinerea populations are divided into five demes, according to the cropping system (directional selection), the host-plant (ecological adaptation), and to a lesser extent, by geography. On grapevine, we identified a specific populations exhibiting temporal isolation, as an evidence of extreme exploration of the viticultural conditions. Moreover, fungicide applications select resistance towards all unisite modes of action, with few exceptions, but at varying proportions according to vineyards and fungicide use. More specifically, resistance to succinate dehydrogenase inhibitors (SDHIs) is caused by at least seven mutations altering the target genes of these fungicides, and determines a large variety of phenotypes in the field. At last, we showed that fungicides did not shape population structure but that they could decrease allele richness in treated areas and lead to migration-selection equilibrium, detectable in some situation and for loci under contemporary selective pressures as clines. Modeling the evolution of resistance during winter allowed estimating fitness cost of four loci involved in contemporary fungicide resistance, such as multidrug resistance. As a conclusion, this thesis helped to understand how B. cinerea populations evolve and to detect and quantify selective mechanisms at work in natura. This information will be useful to deign sustainable and locally-adapted anti-resistance strategies.; La sélection naturelle constitue un processus clé de l’adaptation des populations à leur environnement, favorisant les variants présentant les meilleures valeurs sélectives. Les champignons présentent généralement des traits biologiques (diversité des modes de reproduction, grandes tailles de populations, fortes capacités de dispersion, entre autres) qui favorisent leur adaptation à des environnements variés. La compréhension des mécanismes qui sous-tendent l’évolution de leurs populations sous les contraintes, naturelles et anthropiques, qu’elles subissent constituent donc un enjeu majeur pour la protection des plantes, en particulier dans le contexte actuel de durabilité des méthodes de lutte. Dans cette thèse, nous avons décrit la structure et la diversité des populations Botrytis cinerea à l’aide de marqueurs neutres et sélectionnés et d’un échantillonnage emboîté, et avons proposé des mécanismes pouvant expliquer les résultats observés. Puis nous avons analysé la réponse adaptative des populations de B. cinerea en Champagne, aux applications de fongicides. Premièrement, nous avons montré que la pourriture grise était causée par un complexe de deux espèces cryptiques, vivant en sympatrie sur des hôtes communs. De plus, les populations françaises de B. cinerea sont structurées en cinq dèmes, caractérisés par le système de culture (sélection directionnelle), la plante-hôte (adaptation écologique), et dans une moindre mesure, par la géographie. Sur vigne, nous avons mis en évidence une entité dont l’isolement génétique semble lié à un isolement temporel. Par ailleurs, nous avons montré que l’application de fongicides conduit à la sélection de phénotypes résistants spécifiquement à quasiment tous les modes d’action homologués, selon des proportions variant suivant les vignobles et les usages. Plus particulièrement, la résistance aux fongicides inhibiteurs de la succinate déshydrogénase (SDHI) est causée par au moins sept mutations affectant les gènes encodant la protéine cible de ces fongicides, déterminant ainsi une grande variété de phénotypes. Enfin, nous avons montré que les fongicides ne modifiaient pas la structure neutre des populations mais qu’ils pouvaient conduire à une perte de richesse allélique dans les populations traitées ainsi qu’à un équilibre sélection-migration détectable dans certaines situations sous forme de clines au loci sous pression de sélection contemporaine tels que ceux déterminant la résistance multidrogues. La modélisation de l’évolution des fréquences de résistance hivernale a permis d’estimer le coût de la résistance pour quatre loci déterminant la résistance aux fongicides. Cette thèse a permis d’appréhender le fonctionnement des populations de B. cinerea et de comprendre et quantifier partiellement les mécanismes sélectifs opérant in natura. Ces informations seront utilisées pour raisonner des stratégies anti-résistance adaptées localement et durables.

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Botrytis cinerea is a phytopathogenic ascomycete responsible for grey mould on many crops. Respiration inhibitors play an increasing role in the control of this disease. Succinate dehydrogenase inhibitors (SDHIs, including carboxamides) inhibit the fungal respiration by blocking the ubiquinonebinding site of the mitochondrial complex II. Old SDHIs (i.e. carboxin), essentially active against Basidiomycetes were replaced in the 2000s by a new generation of SDHIs with a broader spectrum including Ascomycetes. Boscalid is the only representative of this new generation in France up to now. A few years after its market introduction, field mutants of B. cinerea, resistant to boscalid were isolated in France and Germany. At least six different phenotypes, named CarR1 to CarR6, have been pinpointed by characterizing their resistance pattern towards 20 SDHIs. CarR1 to R4 phenotypes exhibit low to medium level of resistance, whereas CarR5 and R6 show high level of resistance to different SDHIs, including boscalid. CarR1 and CarR2 strains are currently the most frequent strains detected in German and French vineyards. The resistance mechanism was investigated for the different phenotypes by searching for putative alterations in the SDH proteins, which could be responsible for the observed resistance. Our findings show point mutations in the sdhB gene lead to a specific amino acid change in SdhB for each phenotype. Isogenic mutants have been generated through a gene replacement strategy to confirm the role of these mutations in the various SDHI resistance phenotypes. We have shown that each mutation of the sdhB gene confers resistance to at least one SDHI. Isogenic mutants show similar resistance factors compared to field mutants carrying the same mutation. SDH enzyme activity and inhibition by different SDHIs were measured in these mutants. Our results provide evidence for differential SDH inhibition profiles according to the tested mutations, correlating with the mutants’ resistance pattern. SDH enzyme affinity to different SDHIs will be measured in these mutants.

Communication orale 02.3; absent

Si elle existe depuis des années 60-70, la famille des inhibiteurs de la succinate déshydrogénase (SDHI) est en train de s'enrichir de nouveaux représentants. Fongicides à large spectre, ils permettent de lutter contre un grand nombre de champignons.

International audience

Chapitre: 33; absent

Chapitre: 27; absent

National audience; Les fongicides affectant les processus respiratoires sont utilisés contre les champignons pathogènes des plantes cultivées. Les plus anciens, des produits minéraux et des molécules organiques de synthèse "multisites", n'ont jamais été confrontés à la résistance. Mais deux classes d'unisites récentes et affectant spécifiquement les complexes mitochondriaux II (SDHI) ou III (Qol et Qil) peuvent être confrontés à la sélection de souches fongiques résistantes. Après un premier article consacré aux classes anciennes et aux SDHI, cet article expose les modes d'action des Qol et Qil et explique les mécanismes moléculaires de résistance à ces familles, ainsi que le phénomène de multirésistance de type MDR.

Chapitre 9 44 ref.; International audience

National audience; Les fongicides agricoles affectant les processus respiratoires occupent actuellement une place prépondérante dans le cadre de la lutte chimique contre les champignons pathogènes des plantes cultivées. Les plus anciens sont des produits minéraux et des molécules organiques de synthèse "multisites" qui n'ont jamais été confrontés à la résistance, ainsi que des unisites affectant la biodisponibilité de l'ATP. Par ailleurs deux classes d'unisites, plus récentes, affectent spécifiquement les complexes mitochondriaux II (SDHI) ou III (Qol et Qil) ; leur utilisation peut entrainer la sélection de souches fongiques résistances. Cet article évoque les modes d'action des anciennes substances ainsi que des SDHI, et précise les mécanismes moléculaire de résistance. Un prochain article traitera des Qol et Qil ainsi que des résistances de type MDR.

National audience; La résistance MDR des champignons pathogènes existe en pharmacie et en phytopharmacie. En pharmacie c'est-à-dire dans le domaine médical, elle s'observe en pratique chez divers pathogènes fongiques appartenant aux genres Candida et Aspergillus. Elle concerne particulièrement des triazoles de type IDM. En phytopharmacie - domaine agricole - de nombreux travaux menés par M. De Waard de l'Université de Wageningen aux Pays-Bas sur Botrytis cinerea et Mycosphaerella graminicola chez des mutants de laboratoire ont montré que la résistance MDR pouvait concerner les IDM mais aussi d'autres classes de fongicides (ex: phénylpyrroles, Qql). Mais les investigations au champ n'ont démontré l'existence de ce phénomène que dans un nombre limité de cas. Trois d'entre eux ont été détectés en France chez B. cinerea, M. graminicola et Oculimacula yallundae, responsables respectivement de la pourriture grise de la vigne, de la septoriose du blé et du piétin-verse des céréales ; un cas concernant Penicillium italicum a été signalé au Japon. L'objectif de cet article est de faire le point sur la résistance de type MDR rencontrée en France.

International audience; BACKGROUND: Microdochium nivale (Fr.) Samuels & Hallet and Microdochium majus (Wollenweber) belong to the Fusarium ear blight (FEB) fungal complex affecting cereals. In 2007 and 2008, major Microdochium sp. infestations were observed in France, and the efficacy of strobilurins was found to be altered in some field trials. The aim of this study was to determine the sensitivity to strobilurins of French isolates of Microdochium and to characterise the possiblemechanisms of resistance. RESULTS: Half of the strains collected in 2007 were resistant to strobilurins, and most also displayed strong resistance to benzimidazoles. Strobilurin resistance was found mostly in M. majus isolates. Positive cross-resistance was observed between all strobilurins tested, but not with the phenylpyrrole derivative fludioxonil and the various classes of sterol biosynthesis inhibitors (SBIs). In most strains, resistance was correlated with the G143A substitution in cytochrome b, the molecular target of strobilurins. Two othermechanismswere also detected at lower frequencies. CONCLUSION: This is the first report of strobilurin resistance in Microdochium. Several resistance mechanisms have evolved independently in populations and may have different impacts on field efficacy. This makes the accurate detection and quantification of QoI resistance difficult. The management of field resistance and efficacy must be adapted to take these findings into account.

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