A proposed method for analyzing molecular signatures to detect hermaphroditism in freshwater mussels: a case study using the eastern floater (Pyganodon cataracta)

Many freshwater mussels (order Unionida) have an unusual system of doubly uniparental inheritance (DUI) of mitochondrial (mt) DNA. In species with DUI, males possess a female-transmitted (F-type) mt genome and a male-transmitted (M-type) mt genome. These genomes contain non-canonical open reading frame (orf) genes, referred to as f-orf and m-orf, present in F and M mt genomes, respectively. These genes have been implicated in sexual development in Unionida. When gonochoric species become hermaphroditic, which has happened several times in Unionida, they lose their M-type mt genome and f-orf genes evolve dramatically. Resulting F-ORF proteins are highly divergent in terms of primary nucleotide sequence, inferred amino acids, and hydrophobic properties; these genes (and proteins) are referred to as hermaphroditic orfs or h-orfs (and H-ORFs). We investigated patterns of hydrophobicity divergence for H-ORF proteins in hermaphrodites versus F-ORF proteins in closely related gonochoric species against cytochrome c oxidase subunit 1 (cox1) divergences. This approach was used to assess whether cryptic hermaphrodites can be detected. Although we did not detect evidence for the recent transition of any populations of eastern floaters (Pyganodon cataracta (Say, 1817)) to hermaphroditism, our analyses demonstrate that molecular signatures in mtDNA can be used to detect hermaphroditism in freshwater mussels. Key words: mitochondrial DNA, doubly uniparental inheritance, hermaphroditism, freshwater mussels, hydrophobicity profiles, eastern floater, Pyganodon cataracta. Des nombreuses mulettes (ordre des unionidés) présentent un système inhabituel de double hérédité uniparentale (DHU) de l'ADN mitochondriale (mt). Chez les espèces présentant une DHU, les mâles possèdent un génome mt transmis par la mère (type F) et un génome mt transmis par le père (type M). Ces génomes contiennent des gènes à cadres de lecture ouverts (open reading frame ou orf) non canoniques, appelés f-orf et m-orf, présents dans les génomes mt M et F, respectivement. Ces gènes interviendraient dans le développement sexuel chez les unionidés. Quand des espèces gonochoriques deviennent hermaphrodites, un phénomène qui s'est produit plusieurs fois chez les unionidés, elles perdent leur génome mt de type M et les gènes f-orf évoluent de manière dramatique. Les protéines F-ORF qui en résultent sont très divergentes sur le plan de la séquence primaire de nucléotides, des aminoacides inférés et des propriétés hydrophobes; ces gènes (et protéines) sont appelés orf hermaphrodites ou h-orf (et H-ORF). Nous avons comparé les motifs de divergence en ce qui concerne l'hydrophobicité pour les protéines H-ORF chez des hermaphrodites et les protéines F-ORF chez des espèces gonochoriques étroitement apparentées par rapport à des divergences reliées à la sous-unité 1 de la cytochrome c oxydase (cox1). Cette approche a été utilisée pour évaluer la possibilité de détecter des hermaphrodites cryptiques. Bien que des indices d'une transition récente à l'hermaphroditisme n'aient été décelés dans aucune des populations d'anodontes de l'Est (Pyganodon cataracta (Say, 1817)), nos analyses démontrent que les signatures moléculaires dans l'ADNmt peuvent être utilisées pour détecter l'hermaphroditisme chez les mulettes. [Traduit par la Rédaction] Mots-clés : ADN mitochondrial, double hérédité uniparentale, hermaphroditisme, mulettes, profils d'hydrophobicité, anodonte de l'Est, Pyganodon cataracta.
Introduction Gonochoric species of freshwater mussels, together with several other lineages of bivalves, exhibit an unusual system of mitochondrial (mt) DNA transmission referred to as 'doubly uniparental inheritance' or DUI [...]