Contribution of environmental DNA analysis and seascape genomics to reef sharks conservation

Sharks represent one of the most diverse groups of predators, playing important functional roles in coastal and oceanic ecosystems. They are also one of the most threatened groups because of their vulnerability to anthropogenic pressures due to their particular life history traits. Shark populations are therefore collapsing with drastic decrease in abundance in all marine ecosystems. Even relatively common species are near- threatened. Despite the deployment of important resources for shark population assessments, 41% of the 482 shark species on the International Union for Conservation of Nature (IUCN) Red List of Threatened Species lack a conservation status due to data deficiency. Improving our knowledge on such species is thus crucial for efficient protection to slow down their decline. More particularly, there is a necessity for a better characterization of presence, structure and connectivity of shark populations to define their conservation status, prioritize spatial management and optimize conservation efforts. This thesis relies on the emergence of new technologies to fill knowledge gaps on tropical coral reef sharks and to suggest conservation measures for better management. First, a method to survey shark communities has been developed during this thesis, based on the collection and sequencing of DNA present in the environment (environmental DNA metabarcoding; eDNA). Then, this method has been compared to exhaustive surveys of reef shark communities with traditional methods. This quick and non-invasive approach detected at least 21 shark species in waters of two distinct biogeographical areas (Caribbean and New Caledonia). Moreover, diversity and abundance patterns of DNA reads match with anthropogenic impact gradients and protected status of the sampled areas. The analysis of 22 eDNA samples detected more species in both remote reefs and impacted areas of the New Caledonian archipelago than 2758 scientific dives conducted during nearly 30 years and 385 baited remote underwater videos deployed over two years. Then, population structure and connectivity of a more common reef shark species, Carcharhinus amblyrhynchos, have been characterized using a seascape genomics approach. This thesis is based on a substantial genetic sampling in the archipelago of New Caledonia but also in several other sites in the Indo-Pacific (515 sharks in total). An isolation-by-resistance approach using circuit theory has been developed to explore what parameters are driving the genetic differentiation of C. amblyrhynchos. Here I show that deep oceanic areas act as strong barriers and proximity to habitat is a facilitator for dispersal. High-resolution modelling of genetic differentiation at the entire distribution range of the species (Indo-Pacific) led to the definition of hierarchical conservation units and a high number of isolated sites. Then, an approach taking into account the decline of abundance in impacted reefs showed an important fragmentation of shark populations and allowed the identification of remote reefs as refuges but also sources through dispersal towards impacted areas, insuring population persistence at a regional scale. This thesis demonstrates the potential of eDNA analysis for unveiling the presence of rare and elusive species such as sharks and for filling knowledge gaps in the conservation status of sharks. It also reveals the persistence of residual populations in impacted areas, that could show behavioral alterations like shifts in habitat use towards deeper waters or increased nocturnality. Finally, this thesis not only describes the population structure of a near-threatened species at high resolution and global scale, but also identifies conservation units and areas of high conservation priority that could help in the near future for the spatialization of marine management at multiple scales.; Les requins forment un des groupes de prédateurs les plus diversifiés, jouant des rôles importants au sein des écosystèmes marins. Ils forment également l’un des groupes les plus menacés car vulnérables aux pressions anthropiques du fait de leurs traits de vie particuliers. Malgré l’importance des ressources déployées pour le suivi des populations de requins, 41 % des 482 espèces recensées dans la Liste Rouge de l’UICN n’ont pas de statut de conservation par manque de données. Il devient donc primordial d’améliorer les connaissances sur ces espèces afin de les protéger et enrayer leur déclin. Il s’agit notamment de mieux caractériser la présence, la structure et la connectivité des populations de requins pour mieux définir leur statut UICN, les zones prioritaires de gestion et optimiser les efforts de conservation mis en place. Cette thèse s’appuie sur l’émergence de nouvelles technologies pour combler les lacunes de connaissances sur les requins des récifs coralliens tropicaux et proposer des actions de gestion. D’une part, une méthode d’analyse des communautés de requins par collecte et séquençage d’ADN présent dans l’environnement (métabarcoding d’ADN environnemental ; ADNe) a été développée au cours de cette thèse, puis mise en parallèle avec des suivis exhaustifs par des méthodes traditionnelles d’étude des populations de requins. Cette approche rapide et non-invasive a permis d’identifier 21 espèces de requins dans les eaux de deux domaines biogéographiques distincts (Caraïbes et Nouvelle-Calédonie). De plus, les patrons de diversité et d’abondance des fragments d’ADNe détectés coïncident avec les gradients de pression anthropique et les niveaux de protection des zones échantillonnées. L’analyse de 22 échantillons d’ADNe dans l’archipel de la Nouvelle-Calédonie a permis de déceler la présence de plus d’espèces que par 2 758 plongées scientifiques réparties sur presque 30 ans et 385 caméras appâtées déployées pendant deux ans, et ce, à la fois proche de l’homme et dans les récifs éloignés. D’autre part, la structure et connectivité des populations d’une espèce plus commune, Carcharhinus amblyrhynchos, ont été caractérisées par une approche de génomique du paysage. Cette thèse s’appuie sur un échantillonnage génétique conséquent en Nouvelle-Calédonie et dans plusieurs autres sites de l’Indo-Pacifique (515 requins). Une approche d’isolement par la résistance via la théorie des circuits a été développée afin de caractériser les paramètres influençant la dispersion de cette espèce. Ainsi, il a été montré que les zones de forte bathymétrie constituent une forte barrière à la dispersion tandis que la proximité à l’habitat récifal en est un facilitateur. La modélisation de la différenciation génétique à haute résolution et à l’échelle de l’aire de répartition de cette espèce (Indo-Pacifique) a permis de définir des unités de conservation hiérarchiques et un nombre important de sites isolés. Enfin, une approche intégrant le déclin des abondances dans les zones anthropisées a montré une fragmentation des populations de C. amblyrhynchos et a permis d’identifier certains récifs éloignés de l’homme comme refuges mais aussi sources pour un repeuplement éventuel des récifs où les populations sont menacées. Cette thèse démontre ainsi le potentiel de l’analyse de l’ADNe pour dévoiler la présence d’espèces rares et furtives telles que les requins, donnant espoir pour combler les lacunes dans leurs statuts de conservation UICN. Elle révèle également la persistance des populations résiduelles en milieu anthropisé, qui pourraient éventuellement montrer des altérations comportementales comme l’utilisation d’habitats plus profonds ou une nocturnalité plus importante. Elle décrit enfin non seulement la structure fine à grande échelle des populations d’une espèce quasi-menacée, mais identifie également des unités de conservation et des zones prioritaires à protéger pour une spatialisation des mesures de gestion à différentes échelles.