Influence of kdr 1014F mutation on behavioural responses of Anopheles gambiae to pyrethroid insecticides

The blood feeding behaviour is a crucial step in the reproductive cycle of female mosquitoes for egg maturation. However the widespread use of insecticide treated bed nets reduce the ability of mosquitoes to feed on human host. In this context of integrated vector control strategies, mosquitoes have evolve physiological and behavioural adaptations to scope the deleterious effect of insecticides. Despite the progress made on understanding of physiological resistance, few data exist on effects of insecticide treated nets on host seeking behaviour. The aim of my thesis was to determine whether host seeking behaviour of Anopheles gambiae in the presence of insecticide-treated materials is modulated by the presence of the kdr L1014F mutation which confers resistance to pyrethroids used on treated bed nets. Firstly, our results show that the kdr gene modulate the host seeking behaviour in the presence of insecticide treated nettings and the fitness of kdr-resistant mosquitoes. Homozygous resistant mosquitoes for kdr gene have oriented flight to host odours in the presence of permethrin treated net compared to untreated net. The analysis of the performance of the three genotypes to pass through a hole on untreated net in the presence of a vertebrate host showed a cost of kdr mutation on behavioural activity of resistant mosquitoes. In addition, this work highlighted a high performance of heterozygous (overdominance) to pass through a hole treated net to reach a vertebrate host. Finally, our data reveals that a sub-lethal exposure of resistant mosquitoes to two pyrethroid treated nets has a contrasting effect on blood feeding rate. In addition, the pre-exposure of the three genotypes to pyrethroid impact the biting behaviour of susceptible and resistant mosquitoes by reducing the feeding duration, pre-diuresis duration and blood meal size. All of these results are discussed in the context of blood seeking behaviour in natural conditions. Through the study of 3 complementary behavioural sequences, our results brought new insights about the malaria vector behavior in front of pyrethroid-impregnated bed nets and highlighted complex gene-environment interactions.
Les parasites du genre Plasmodium responsables du paludisme sont transmis du moustique à l’homme et de l’homme au moustique pendant la prise du repas de sang. L’utilisation massive des moustiquaires imprégnées d’insecticides pyréthrinoïdes vise à limiter la prise du repas de sang et à réduire la survie des moustiques. Dans un contexte de lutte antivectorielle généralisée, des mécanismes d’adaptations physiologiques et comportementaux ont été sélectionnés chez les populations d’Anophèles vecteurs. Les mécanismes de résistances physiologiques font l’objet d’un large effort de recherche alors que nous ne disposons que de peu de connaissances sur le comportement de recherche et de piqûre d’un homme protégé par une moustiquaire. L’objectif de ce travail de thèse était de contribuer à la compréhension des interactions entre un mécanisme de résistance physiologique aux insecticides, le comportement des moustiques et les outils de lutte antivectorielle. Pour réaliser cette étude, nous avons testé l’effet de la moustiquaire imprégnée d’insecticide sur le comportement de recherche de l’hôte chez Anopheles gambiae en relation avec le génotype kdr L1014F, qui confère une résistance aux pyréthrinoïdes utilisés sur les moustiquaires imprégnées. Dans la première partie, nous avons analysé l’effet de l’insecticide pyréthrinoïde présent sur la moustiquaire sur l’attractivité de l’hôte chez An. gambiae. Nos resultats ont montré que les moustiques résistants étaient plus attirés par un hôte protégé par une moustiquaire traitée de perméthrine comparé une moustiquaire non traitée. Nous avons ensuite analysé la performance des trois génotypes kdr à atteindre un hôte protégé par une moustiquaire et leur activité comportementale au contact de la moustiquaire. Nous avons mis en évidence d’une part d’un coût adaptatif du gène kdr sur l’activité comportementale des moustiques résistants et d’autre part, une meilleure performance des hétérozygotes (superdominance) pour localiser une faille sur une moustiquaire traitée afin d’atteindre un hôte protégé. Enfin, nos expériences ont porté sur l’effet d’une exposition sublétale des moustiques à des insecticides pyréthrinoïdes sur le comportement de piqûre lors de la recherche d’un hôte protégé. Cette préexposition aux pyréthrinoïdes a eu un effet contrasté sur le taux de gorgement des moustiques résistants toutefois elle a réduit la durée de gorgement, de prédiurèse ainsi que le volume de repas de sang des trois génotypes. À travers l’étude de 3 séquences comportementales, nos résultats ont permis d’apporter des informations cruciales sur le comportement des anophèles vecteurs du paludisme face aux moustiquaires imprégnées et ouvre la voie à de nombreuses pistes de recherches.