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Chromosomal scale assembly of parasitic wasp genome reveals symbiotic virus colonization

Authors :
Myriam Harry
Bernard Duvic
Anthony Bretaudeau
Hélène Boulain
Jetske G. de Boer
Jean-Marc Aury
Claire Capdevielle-Dulac
Annie Bézier
Diane Bigot
Natacha Kremer
Laure Kaiser
Lyam Baudry
Joke J.F.A. van Vugt
Jean-Michel Drezen
Georges Periquet
Stéphane Dupas
Romain Koszul
Aurélie Hua-Van
Jérémy Gauthier
Fabrice Legeai
Emma Persyn
Mahnaz Sabeti-Azad
Fernando Luis Cônsoli
Valérie Barbe
Joelle Amselem
Karine Labadie
Benjamin Noel
Frédérique Hilliou
Martine Maïbèche
Géraldine Dubreuil
Isabelle Luyten
Karine Musset
Martial Marbouty
Christophe Bressac
Isabelle Boulogne
Louise E. M. Vet
Thibaut Josse
Philippe Gayral
Hans M. Smid
Emmanuelle Jacquin-Joly
David Siaussat
James B. Whitfield
Elisabeth A. Herniou
Mohamed Amine Chebbi
Thomas Chertemps
Nicolas Montagné
Sébastien J. M. Moreau
Elisabeth Huguet
Bruna Laís Merlin
Gaëlle Le Goff
Sven Warris
Institut de recherche sur la biologie de l'insecte UMR7261 (IRBI)
Université de Tours-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)
Natural History Museum [Geneva]
Swiss Federal Insitute of Aquatic Science and Technology [Dübendorf] (EAWAG)
Netherlands Institute of Ecology - NIOO-KNAW (NETHERLANDS)
Régulation spatiale des Génomes - Spatial Regulation of Genomes
Institut Pasteur [Paris]-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)
Collège doctoral [Sorbonne universités]
Sorbonne Université (SU)
Institut d'écologie et des sciences de l'environnement de Paris (iEES Paris )
Institut de Recherche pour le Développement (IRD)-Sorbonne Université (SU)-Université Paris-Est Créteil Val-de-Marne - Paris 12 (UPEC UP12)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Université de Paris (UP)-Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement (INRAE)
Génomique métabolique (UMR 8030)
Genoscope - Centre national de séquençage [Evry] (GENOSCOPE)
Direction de Recherche Fondamentale (CEA) (DRF (CEA))
Commissariat à l'énergie atomique et aux énergies alternatives (CEA)-Commissariat à l'énergie atomique et aux énergies alternatives (CEA)-Université Paris-Saclay-Direction de Recherche Fondamentale (CEA) (DRF (CEA))
Commissariat à l'énergie atomique et aux énergies alternatives (CEA)-Commissariat à l'énergie atomique et aux énergies alternatives (CEA)-Université Paris-Saclay-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Université d'Évry-Val-d'Essonne (UEVE)
Institut de Recherche en Informatique et Systèmes Aléatoires (IRISA)
Université de Bretagne Sud (UBS)-Institut National des Sciences Appliquées - Rennes (INSA Rennes)
Institut National des Sciences Appliquées (INSA)-Université de Rennes (UNIV-RENNES)-Institut National des Sciences Appliquées (INSA)-Université de Rennes (UNIV-RENNES)-Institut National de Recherche en Informatique et en Automatique (Inria)-École normale supérieure - Rennes (ENS Rennes)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Université de Rennes 1 (UR1)
Université de Rennes (UNIV-RENNES)-CentraleSupélec-IMT Atlantique Bretagne-Pays de la Loire (IMT Atlantique)
Institut Mines-Télécom [Paris] (IMT)-Institut Mines-Télécom [Paris] (IMT)
Institut de Génétique, Environnement et Protection des Plantes (IGEPP)
Université de Rennes 1 (UR1)
Université de Rennes (UNIV-RENNES)-Université de Rennes (UNIV-RENNES)-AGROCAMPUS OUEST
Institut national d'enseignement supérieur pour l'agriculture, l'alimentation et l'environnement (Institut Agro)-Institut national d'enseignement supérieur pour l'agriculture, l'alimentation et l'environnement (Institut Agro)-Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement (INRAE)
Scalable, Optimized and Parallel Algorithms for Genomics (GenScale)
Inria Rennes – Bretagne Atlantique
Institut National de Recherche en Informatique et en Automatique (Inria)-Institut National de Recherche en Informatique et en Automatique (Inria)-GESTION DES DONNÉES ET DE LA CONNAISSANCE (IRISA-D7)
Institut Mines-Télécom [Paris] (IMT)-Institut Mines-Télécom [Paris] (IMT)-Université de Bretagne Sud (UBS)-Institut National des Sciences Appliquées - Rennes (INSA Rennes)
Institut Mines-Télécom [Paris] (IMT)-Institut Mines-Télécom [Paris] (IMT)-Institut de Recherche en Informatique et Systèmes Aléatoires (IRISA)
Institut National des Sciences Appliquées (INSA)-Université de Rennes (UNIV-RENNES)-Institut National des Sciences Appliquées (INSA)-Université de Rennes (UNIV-RENNES)-École normale supérieure - Rennes (ENS Rennes)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Université de Rennes 1 (UR1)
Wageningen University and Research [Wageningen] (WUR)
Diversité, Génomes & Interactions Microorganismes - Insectes [Montpellier] (DGIMI)
Université de Montpellier (UM)-Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement (INRAE)
Laboratoire de Biométrie et Biologie Evolutive - UMR 5558 (LBBE)
Université Claude Bernard Lyon 1 (UCBL)
Université de Lyon-Université de Lyon-Institut National de Recherche en Informatique et en Automatique (Inria)-VetAgro Sup - Institut national d'enseignement supérieur et de recherche en alimentation, santé animale, sciences agronomiques et de l'environnement (VAS)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)
Evolution, génomes, comportement et écologie (EGCE)
Institut de Recherche pour le Développement (IRD)-Université Paris-Saclay-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)
Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement (INRAE)
Unité de Recherche Génomique Info (URGI)
Commissariat à l'énergie atomique et aux énergies alternatives (CEA)-Commissariat à l'énergie atomique et aux énergies alternatives (CEA)-Université Paris-Saclay
Escola Superior de Agricultura 'Luiz de Queiroz' (ESALQ)
Universidade de São Paulo (USP)
Department of Entomology [Urbana]
University of Illinois System
Department of Terrestrial Ecology [Wageningen]
Netherlands Institute of Ecology (NIOO-KNAW)
ANR-12-ADAP-0001, Agence Nationale de la Recherche
Université de Tours (UT)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)
Institut Pasteur [Paris] (IP)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)
Collège Doctoral
Institut de Recherche pour le Développement (IRD)-Sorbonne Université (SU)-Université Paris-Est Créteil Val-de-Marne - Paris 12 (UPEC UP12)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement (INRAE)
Université Paris-Saclay-Direction de Recherche Fondamentale (CEA) (DRF (CEA))
Commissariat à l'énergie atomique et aux énergies alternatives (CEA)-Commissariat à l'énergie atomique et aux énergies alternatives (CEA)-Université d'Évry-Val-d'Essonne (UEVE)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)
Université de Rennes (UR)-Institut National des Sciences Appliquées - Rennes (INSA Rennes)
Institut National des Sciences Appliquées (INSA)-Institut National des Sciences Appliquées (INSA)-Université de Bretagne Sud (UBS)-École normale supérieure - Rennes (ENS Rennes)-Institut National de Recherche en Informatique et en Automatique (Inria)-CentraleSupélec-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-IMT Atlantique (IMT Atlantique)
Université de Rennes (UR)-Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement (INRAE)-INSTITUT AGRO Agrocampus Ouest
Institut national d'enseignement supérieur pour l'agriculture, l'alimentation et l'environnement (Institut Agro)-Institut national d'enseignement supérieur pour l'agriculture, l'alimentation et l'environnement (Institut Agro)
Institut Mines-Télécom [Paris] (IMT)-Institut Mines-Télécom [Paris] (IMT)-Université de Rennes (UR)-Institut National des Sciences Appliquées - Rennes (INSA Rennes)
Institut National des Sciences Appliquées (INSA)-Institut National des Sciences Appliquées (INSA)-Université de Bretagne Sud (UBS)-École normale supérieure - Rennes (ENS Rennes)-CentraleSupélec-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-IMT Atlantique (IMT Atlantique)
Commissariat à l'énergie atomique et aux énergies alternatives (CEA)-Commissariat à l'énergie atomique et aux énergies alternatives (CEA)
Universidade de São Paulo = University of São Paulo (USP)
ANR-12-ADAP-0001,ABC - PaPoGen,Adaptation en lutte biologique - Génomique des populations de parasitoïdes(2012)
Evolutionary Genetics, Development & Behaviour
Terrestrial Ecology (TE)
Université de Rennes (UNIV-RENNES)-Université de Rennes (UNIV-RENNES)-Institut National des Sciences Appliquées - Rennes (INSA Rennes)
Institut National des Sciences Appliquées (INSA)-Université de Rennes (UNIV-RENNES)-Institut National des Sciences Appliquées (INSA)-Université de Bretagne Sud (UBS)-École normale supérieure - Rennes (ENS Rennes)-Institut National de Recherche en Informatique et en Automatique (Inria)-CentraleSupélec-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-IMT Atlantique (IMT Atlantique)
Université de Rennes (UNIV-RENNES)-Université de Rennes (UNIV-RENNES)-Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement (INRAE)-INSTITUT AGRO Agrocampus Ouest
Institut Mines-Télécom [Paris] (IMT)-Institut Mines-Télécom [Paris] (IMT)-Université de Rennes 1 (UR1)
Institut National des Sciences Appliquées (INSA)-Université de Rennes (UNIV-RENNES)-Institut National des Sciences Appliquées (INSA)-Université de Bretagne Sud (UBS)-École normale supérieure - Rennes (ENS Rennes)-CentraleSupélec-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-IMT Atlantique (IMT Atlantique)
Source :
Communications Biology, Communications Biology, Nature Publishing Group, 2021, 4 (1), pp.1-15. ⟨10.1038/s42003-020-01623-8⟩, Repositório Institucional da USP (Biblioteca Digital da Produção Intelectual), Universidade de São Paulo (USP), instacron:USP, Communications Biology, Vol 4, Iss 1, Pp 1-15 (2021), Communications Biology, 2021, 4 (1), pp.1-15. ⟨10.1038/s42003-020-01623-8⟩, Communications biology, 4(1):104. Nature Publishing Group, Communications Biology, 4(1), Communications Biology, 4(1). Nature Research, Communications Biology 4 (2021) 1
Publication Year :
2021
Publisher :
HAL CCSD, 2021.

Abstract

Endogenous viruses form an important proportion of eukaryote genomes and a source of novel functions. How large DNA viruses integrated into a genome evolve when they confer a benefit to their host, however, remains unknown. Bracoviruses are essential for the parasitism success of parasitoid wasps, into whose genomes they integrated ~103 million years ago. Here we show, from the assembly of a parasitoid wasp genome at a chromosomal scale, that bracovirus genes colonized all ten chromosomes of Cotesia congregata. Most form clusters of genes involved in particle production or parasitism success. Genomic comparison with another wasp, Microplitis demolitor, revealed that these clusters were already established ~53 mya and thus belong to remarkably stable genomic structures, the architectures of which are evolutionary constrained. Transcriptomic analyses highlight temporal synchronization of viral gene expression without resulting in immune gene induction, suggesting that no conflicts remain between ancient symbiotic partners when benefits to them converge.<br />Jeremy Gauthier et al. present the chromosome scale assembly of the genome of the parasitic wasp C. congregata and show that bracovirus genes have colonized all ten chromosomes. Comparison with genome scaffolds of another wasp reveals a striking stability of these regions over ~53 million years, suggesting strong evolutionary constraints.

Details

Language :
English
ISSN :
23993642
Database :
OpenAIRE
Journal :
Communications Biology, Communications Biology, Nature Publishing Group, 2021, 4 (1), pp.1-15. ⟨10.1038/s42003-020-01623-8⟩, Repositório Institucional da USP (Biblioteca Digital da Produção Intelectual), Universidade de São Paulo (USP), instacron:USP, Communications Biology, Vol 4, Iss 1, Pp 1-15 (2021), Communications Biology, 2021, 4 (1), pp.1-15. ⟨10.1038/s42003-020-01623-8⟩, Communications biology, 4(1):104. Nature Publishing Group, Communications Biology, 4(1), Communications Biology, 4(1). Nature Research, Communications Biology 4 (2021) 1
Accession number :
edsair.doi.dedup.....fa20eb6c7354115f5af05cb96770c0a2
Full Text :
https://doi.org/10.1038/s42003-020-01623-8⟩