Seasonal droughts during the Miocene drove the evolution of Capparaceae towards Neotropical seasonally dry forests

Introduction: Neotropical seasonally dry forest (NSDF) climatic constraints increased endemism, and phylogenetic niche conservatism in species that are restricted to this biome. NSDF have a large number of endemic Capparaceae taxa, but it is unknown if phylogenetic niche conservatism has played a role in this pattern. Objective: We carried out an evolutionary analysis of the climatic niche of neotropical species of Capparaceae to identify whether the climatic constraints of NSDF have played a major role throughout the family’s evolutionary history. Methods: Using three chloroplastic (ndhF, matK, rbcL) and one ribosomal (rsp3) DNA sequences, we proposed a date phylogeny to reconstruct the evolutionary climatic niche dynamics of 24 Neotropical species of Capparaceae. We tested the relationship between niche dissimilarity and phylogenetic distance between species using the Mantel test. Likewise, we used a set of phylogenetic comparative methods (PGLS) on the phylogeny of Capparaceae to reconstruct the main evolutionary historic events in their niche. Results: Capparaceae originated in humid regions and subsequently, convergent evolution occurred towards humid and dry forest during the aridification phases of the Middle Miocene (16-11 Mya). However, adaptation towards drought stress was reflected only during the precipitation of the coldest quarter, where we found phylogenetic signal (Pagel λ) for gradual evolution and, therefore, evidence of phylogenetic niche conservatism. We found convergent species-specific adaptations to both drought stress and rainfall during the Miocene, suggesting a non-phylogenetic structure in most climatic variables. Conclusions: Our study shows how the Miocene climate may have influenced the Capparaceae speciation toward driest environments. Further, highlights the complexity of climatic niche dynamics in this family, and therefore more detailed analyses are necessary in order to better understand the NSDF climatic constrictions affected the evolution of Capparaceae. Resumen Introducción: Las limitaciones climáticas del bosque neotropical estacionalmente seco (NSDF) produjeron endemismo y conservadurismo filogenético del nicho en especies restringidas a este bosque. En las Caparáceas neotropicales se ha encontrado endemismo en los NSDF, pero se desconoce si el conservadurismo de nicho filogenético ha influido en su evolución. Objetivos: Se llevó a cabo un análisis evolutivo del nicho climático de las especies neotropicales de Capparaceae para evaluar si las limitaciones climáticas del bosque neotropical estacionalmente seco (NSDF) han jugado un papel importante a lo largo de la historia evolutiva de la familia. Métodos: Usando tres secuencias de ADN cloroplastico (ndhF, matK, rbcL) y una ribosomal (rsp3) se propuso una filogenia datada para reconstruir la dinámica evolutiva del nicho climático de 24 especies Neotropicales de Capparaceae. Utilizando la prueba de Mantel, se realizaron análisis para establecer si hay diferencia de nicho y la distancia filogenética entre especies. Asimismo, se emplearon un conjunto de métodos comparativos filogenéticos sobre la filogenia de la familia para reconstruir los principales eventos históricos evolutivos en su nicho. Resultados: Capparaceae se originó en regiones húmedas y posteriormente se dio una evolución convergente hacia bosque húmedo y seco durante las fases de aridificación del Mioceno Medio (16-11 Ma). Sin embargo, la adaptación al estrés por sequía se reflejó solo en la precipitación del cuarto más frío del año, donde se evidencio señal filogenética, evolución gradual y, por lo tanto, evidencia de conservadurismo de nicho filogenético. También se hallaron especies con adaptaciones convergentes específicas tanto al estrés por sequía como a las lluvias durante el Mioceno, sugiriendo la carencia de estructura filogenética en la mayoría de las variables climáticas. Conclusiones: Este estudio muestra cómo el clima del Mioceno pudo haber influenciado la especiación de Capparaceae hacia ambientes mas secos. Además, la compleja dinámica del nicho climático en esta familia y, por lo tanto, la necesidad de realizar análisis más detallados para comprender mejor como las constricciones climáticas del NSDF afectaron la evolución de Capparaceae.