Phyllosphere Bacteria Improve Animal Contribution to Plant Nutrition

Many plant species have evolved special adaptations for acquiring nitrogen in nutrient-poor soils. In Brazilian savannas, the bromeliad Bromelia balansae (Bromeliaceae) is inhabited by mutualistic spiders (Psecas chapoda, Salticidae), which provide nutrients to the plant through their debris (feces, prey carcasses). In this study, we tested if bacteria present on the B. balansae phyllosphere improves plant nutrition and growth by mineralizing complex organic N compounds from spider debris that accumulate on the phyllosphere into simple compounds that may be absorbed easily by leaves. We conducted a greenhouse experiment by manipulating bacteria abundance on the bromeliad phyllosphere using antibiotics. Using isotopic mixed model equations, we demonstrated that debris from spiders contributed 10.7 ± 1.9 percent (mean ± standard error) of the N in bromeliads that had their bacterial abundance reduced. In contrast, spider feces contributed 27.1 ± 4.4 percent of bromeliad N in the presence of the entire bacterial assemblage. These bromeliads accumulated 57 percent more soluble protein and grew 13 percent more than bromeliads that were grown under reduced bacterial density. These results highlight the importance of mineralizing bacteria on phyllosphere as a mechanism of N uptake by bromeliads. Resumo Muitas especies de plantas tem evoluido adaptacoes para a aquisicao de nitrogenio em solos pobres em nutrientes. Nas savanas brasileiras, a bromelia Bromelia balansae (Bromeliaceae) e ocupada pela aranha Psecas chapoda (Salticidae), a qual fornece nutrientes para a planta por meio dos seus detritos (fezes, carcacas de presas). Neste estudo, nos testamos se bacterias presentes na filosfera de B. balansae aumentam a nutricao e crescimento desta planta por meio da mineralizacao dos compostos orgânicos complexos dos detritos das aranhas, transformando-os em compostos simples que podem ser absorvidos facilmente pelas folhas. Nos conduzimos um experimento em casa de vegetacao manipulando a abundância de bacterias na filosfera das bromelias utilizando antibioticos. Usando equacoes isotopicas de modelo de mistura, nos demonstramos que as fezes das aranhas contribuiram com 10.7 ± 1.9% (media ± erro padrao) do N das bromelias que tiveram a abundância de bacterias reduzidas. Por outro lado, as fezes das aranhas contribuiram com 27.1 ± 4.4% do N das bromelias na presenca de toda a comunidade bacteriana. Estas bromelias acumularam 57% mais proteinas soluveis e cresceram 13% mais que as bromelias submetidas a baixa densidade de bacterias. Estes resultados reforcam a importância de bacterias mineralizadoras na filosfera como um mecanismo distinto para a obtencao de N em bromelias.