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Semantic loss marks early Alzheimer's disease-related neurodegeneration in older adults without dementia

Authors :
Cédric Annweiler
Marie-Odile Habert
Audrey Gabelle
François Sellal
Geneviève Chêne
Vincent Bouteloup
Frédéric Blanc
Eloi Magnin
Jet M.J. Vonk
Catherine Belin
Carole Dufouil
Adrien Julian
Marie Chupin
Jean-François Mangin
Bruno Dubois
Pierre Krolak-Salmon
Mathieu Ceccaldi
Thérèse Rivasseau-Jonveaux
Admin, Oskar
Columbia University [New York]
University Medical Center [Utrecht]
Bordeaux population health (BPH)
Université de Bordeaux (UB)-Institut de Santé Publique, d'Épidémiologie et de Développement (ISPED)-Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale (INSERM)
CHU Bordeaux [Bordeaux]
Service NEUROSPIN (NEUROSPIN)
Université Paris-Saclay-Direction de Recherche Fondamentale (CEA) (DRF (CEA))
Commissariat à l'énergie atomique et aux énergies alternatives (CEA)-Commissariat à l'énergie atomique et aux énergies alternatives (CEA)
CATI Multicenter Neuroimaging Platform (CATI)
Institut de la Mémoire et de la Maladie d'Alzheimer [CHU Pitié-Salpétriêre] (IM2A)
CHU Pitié-Salpêtrière [AP-HP]
Assistance publique - Hôpitaux de Paris (AP-HP) (AP-HP)-Sorbonne Université (SU)-Assistance publique - Hôpitaux de Paris (AP-HP) (AP-HP)-Sorbonne Université (SU)
Laboratoire des sciences de l'ingénieur, de l'informatique et de l'imagerie (ICube)
École Nationale du Génie de l'Eau et de l'Environnement de Strasbourg (ENGEES)-Université de Strasbourg (UNISTRA)-Institut National des Sciences Appliquées - Strasbourg (INSA Strasbourg)
Institut National des Sciences Appliquées (INSA)-Institut National des Sciences Appliquées (INSA)-Institut National de Recherche en Informatique et en Automatique (Inria)-Les Hôpitaux Universitaires de Strasbourg (HUS)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Matériaux et Nanosciences Grand-Est (MNGE)
Université de Strasbourg (UNISTRA)-Université de Haute-Alsace (UHA) Mulhouse - Colmar (Université de Haute-Alsace (UHA))-Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale (INSERM)-Institut de Chimie du CNRS (INC)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Université de Strasbourg (UNISTRA)-Université de Haute-Alsace (UHA) Mulhouse - Colmar (Université de Haute-Alsace (UHA))-Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale (INSERM)-Institut de Chimie du CNRS (INC)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Réseau nanophotonique et optique
Université de Strasbourg (UNISTRA)-Université de Haute-Alsace (UHA) Mulhouse - Colmar (Université de Haute-Alsace (UHA))-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Université de Strasbourg (UNISTRA)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)
Neuropsychiatrie : recherche épidémiologique et clinique (PSNREC)
Université Montpellier 1 (UM1)-Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale (INSERM)-Université de Montpellier (UM)
Centres Mémoire de Ressources et de Recherche Montpellier (CMRR)
Centre Hospitalier Régional Universitaire [Montpellier] (CHRU Montpellier)-Hôpital Gui de Chauliac [Montpellier]
Institut de Neurosciences des Systèmes (INS)
Aix Marseille Université (AMU)-Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale (INSERM)
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Université de Nantes (UN)-Université de Nantes (UN)
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Université de Lyon
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Assistance publique - Hôpitaux de Paris (AP-HP) (AP-HP)
Laboratoire lorrain de psychologie et neurosciences de la dynamique des comportements (2LPN)
Université de Lorraine (UL)
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Centre hospitalier universitaire de Poitiers (CHU Poitiers)
Mécanismes Centraux et Périphériques de la Neurodégénérescence
Université de Strasbourg (UNISTRA)-Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale (INSERM)
Centre Mémoire de Ressources et de Recherche [CHRU de Besançon] (CMRR)
Centre Hospitalier Régional Universitaire de Besançon (CHRU Besançon)-Hôpital Saint-Jacques [CHRU de Besançon]
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Université de Franche-Comté (UFC)
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Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale (INSERM)-Sorbonne Université (SU)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)
Assistance publique - Hôpitaux de Paris (AP-HP) (AP-HP)-Sorbonne Université (SU)
Centre Hospitalier Régional Universitaire [Montpellier] (CHRU Montpellier)-Hôpital Gui de Chauliac [CHU Montpellier]
Centre Hospitalier Régional Universitaire [Montpellier] (CHRU Montpellier)
Laboratoire d'Imagerie Biomédicale [Paris] (LIB)
Direction de Recherche Fondamentale (CEA) (DRF (CEA))
Commissariat à l'énergie atomique et aux énergies alternatives (CEA)-Commissariat à l'énergie atomique et aux énergies alternatives (CEA)-Université Paris-Saclay
Institut de la Mémoire et de la Maladie d'Alzheimer [Paris] (IM2A)
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Institut National des Sciences Appliquées - Strasbourg (INSA Strasbourg)
Institut National des Sciences Appliquées (INSA)-Institut National des Sciences Appliquées (INSA)-Université de Strasbourg (UNISTRA)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-École Nationale du Génie de l'Eau et de l'Environnement de Strasbourg (ENGEES)-Réseau nanophotonique et optique
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Université Montpellier 1 (UM1)-Université de Montpellier (UM)-Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale (INSERM)
Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale (INSERM)-Aix Marseille Université (AMU)
Laboratoire de Neurosciences Intégratives et Cliniques - UFC (EA 481) (NEURO)
Source :
Alzheimer's & Dementia: Diagnosis, Assessment & Disease Monitoring, Alzheimer's & Dementia: Diagnosis, Assessment & Disease Monitoring, 2020, 12 (1), pp.1-14. ⟨10.1002/dad2.12066⟩, Alzheimer’s & Dementia: Diagnosis, Assessment & Disease Monitoring, Vol 12, Iss 1, Pp n/a-n/a (2020), Alzheimer's & Dementia: Diagnosis, Assessment & Disease Monitoring, Wiley, 2020, 12 (1), pp.1-14. ⟨10.1002/dad2.12066⟩, Alzheimer's & Dementia : Diagnosis, Assessment & Disease Monitoring
Publication Year :
2020
Publisher :
HAL CCSD, 2020.

Abstract

International audience; Objective: To assess progression of semantic loss in early stages of cognitive decline using semantic and letter fluency performance, and its relation with Alzheimer's disease (AD)‐specific neurodegeneration using longitudinal multimodal neuroimaging measures.Methods: Change in verbal fluency was analyzed among 2261 non‐demented individuals with a follow‐up diagnosis of no mild cognitive impairment (MCI), amnestic MCI (aMCI), non‐amnestic MCI (naMCI), or incident dementia, using linear mixed models across 4 years of follow‐up, and relations with magnetic resonance imaging (MRI; n = 1536) and 18F‐fluorodeoxyglucose brain positron emission tomography (18F‐FDG‐PET) imaging (n = 756) using linear regression models across 2 years of follow‐up.Results: Semantic fluency declined—fastest in those at higher risk for AD (apolipoprotein E [APOE] e4 carriers, Clinical Dementia Rating score of .5, aMCI, or incident dementia)—while letter fluency did not except for those with incident dementia. Lower baseline semantic fluency was associated with an increase in white matter hyperintensities and total mean cortical thinning over time, and regionally with less hippocampal volume as well as more cortical thinning and reduced 18F‐FDG‐PET uptake in the inferior parietal lobule, entorhinal cortex, isthmus cingulate, and precuneus–posterior cingulate area. In contrast, baseline letter fluency was not associated with change in total nor regional neurodegeneration. Whole‐brain neurodegeneration over time was associated with faster decline in both fluencies, while AD‐specific regions were associated with a faster rate of decline in semantic but not letter fluency.Interpretation: This study provides strong evidence of distinctive degeneration of semantic abilities early on in relation to both cognitive decline and AD‐specific neurodegeneration.

Details

Language :
English
ISSN :
23528729
Database :
OpenAIRE
Journal :
Alzheimer's & Dementia: Diagnosis, Assessment & Disease Monitoring, Alzheimer's & Dementia: Diagnosis, Assessment & Disease Monitoring, 2020, 12 (1), pp.1-14. ⟨10.1002/dad2.12066⟩, Alzheimer’s & Dementia: Diagnosis, Assessment & Disease Monitoring, Vol 12, Iss 1, Pp n/a-n/a (2020), Alzheimer's & Dementia: Diagnosis, Assessment & Disease Monitoring, Wiley, 2020, 12 (1), pp.1-14. ⟨10.1002/dad2.12066⟩, Alzheimer's & Dementia : Diagnosis, Assessment & Disease Monitoring
Accession number :
edsair.doi.dedup.....5514925c05893ee8cafb1656e4a6bdf4
Full Text :
https://doi.org/10.1002/dad2.12066⟩