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Kleptoplast distribution, photosynthetic efficiency and sequestration mechanisms in intertidal benthic foraminifera

Authors :
Emmanuelle Geslin
Thierry Jauffrais
Anders Meibom
Johannes W. Goessling
Michael Kühl
Bruno Jesus
Charlotte LeKieffre
Erik Trampe
Bio-Littoral, Laboratoire Mer Molécule Santé, Université de Nantes, France
Instituto Dom Luiz, Campo Grande, Edificio C8, 1749-016 Lisboa, Portugal
Laboratoire de Planétologie et Géodynamique [UMR 6112] (LPG)
Université d'Angers (UA)-Université de Nantes - UFR des Sciences et des Techniques (UN UFR ST)
Université de Nantes (UN)-Université de Nantes (UN)-Institut national des sciences de l'Univers (INSU - CNRS)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)
Ecologie marine tropicale des océans Pacifique et Indien (ENTROPIE [Nouvelle-Calédonie])
Institut de Recherche pour le Développement (IRD [Nouvelle-Calédonie])-Ifremer - Nouvelle-Calédonie
Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer (IFREMER)-Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer (IFREMER)-Université de la Nouvelle-Calédonie (UNC)
University of Copenhagen = Københavns Universitet (UCPH)
Physiologie cellulaire et végétale (LPCV)
Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Institut de Recherche Interdisciplinaire de Grenoble (IRIG)
Direction de Recherche Fondamentale (CEA) (DRF (CEA))
Commissariat à l'énergie atomique et aux énergies alternatives (CEA)-Commissariat à l'énergie atomique et aux énergies alternatives (CEA)-Direction de Recherche Fondamentale (CEA) (DRF (CEA))
Commissariat à l'énergie atomique et aux énergies alternatives (CEA)-Commissariat à l'énergie atomique et aux énergies alternatives (CEA)-Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement (INRAE)-Université Grenoble Alpes (UGA)
Ecole Polytechnique Fédérale de Lausanne (EPFL)
Mer, molécules et santé EA 2160 (MMS)
Université de Nantes - UFR des Sciences Pharmaceutiques et Biologiques
Université de Nantes (UN)-Université de Nantes (UN)-Le Mans Université (UM)-Université de Nantes - UFR des Sciences et des Techniques (UN UFR ST)
Université de Nantes (UN)-Université de Nantes (UN)
Biosystems and Integrative Sciences Institute (BioISI)
Universidade de Lisboa (ULISBOA)
Ecologie marine tropicale dans les Océans Pacifique et Indien (ENTROPIE [Réunion])
Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Université de La Réunion (UR)-Institut de Recherche pour le Développement (IRD)
Marine Biological Section [Copenhagen]
Department of Biology [Copenhagen]
Faculty of Science [Copenhagen]
University of Copenhagen = Københavns Universitet (KU)-University of Copenhagen = Københavns Universitet (KU)-Faculty of Science [Copenhagen]
University of Copenhagen = Københavns Universitet (KU)-University of Copenhagen = Københavns Universitet (KU)
Source :
ISME Journal, ISME Journal, 2021, ⟨10.1038/s41396-021-01128-0⟩, ISME Journal, Nature Publishing Group, 2021, ⟨10.1038/s41396-021-01128-0⟩, Isme Journal (1751-7362) (Springer Science and Business Media LLC), 2022-03, Vol. 16, N. 3, P. 822-832, Jesus, B, Jauffrais, T, Trampe, E C L, Goessling, J W, Lekieffre, C, Meibom, A, Kühl, M & Geslin, E 2022, ' Kleptoplast distribution, photosynthetic efficiency and sequestration mechanisms in intertidal benthic foraminifera ', ISME Journal, vol. 16, no. 3, pp. 822-832 . https://doi.org/10.1038/s41396-021-01128-0
Publication Year :
2021

Abstract

Foraminifera are ubiquitously distributed in marine habitats, playing a major role in marine sediment carbon sequestration and the nitrogen cycle. They exhibit a wide diversity of feeding and behavioural strategies (heterotrophy, autotrophy and mixotrophy), including species with the ability of sequestering intact functional chloroplasts from their microalgal food source (kleptoplastidy), resulting in a mixotrophic lifestyle. The mechanisms by which kleptoplasts are integrated and kept functional inside foraminiferal cytosol are poorly known. In our study, we investigated relationships between feeding strategies, kleptoplast spatial distribution and photosynthetic functionality in two shallow-water benthic foraminifera (Haynesina germanica and Elphidium williamsoni), both species feeding on benthic diatoms. We used a combination of observations of foraminiferal feeding behaviour, test morphology, cytological TEM-based observations and HPLC pigment analysis, with non-destructive, single-cell level imaging of kleptoplast spatial distribution and PSII quantum efficiency. The two species showed different feeding strategies, with H. germanica removing diatom content at the foraminifer’s apertural region and E. williamsoni on the dorsal site. All E. williamsoni parameters showed that this species has higher autotrophic capacity albeit both feeding on benthic diatoms. This might represent two different stages in the evolutionary process of establishing a permanent symbiotic relationship, or may reflect different trophic strategies.

Details

ISSN :
17517370 and 17517362
Volume :
16
Issue :
3
Database :
OpenAIRE
Journal :
The ISME journal
Accession number :
edsair.doi.dedup.....1ebbca263bf979bf467268027232a7ce
Full Text :
https://doi.org/10.1038/s41396-021-01128-0⟩