La phototropine lie la perception de la lumière bleue à l'accumulation d'amidon chez Chlamydomonas

Starch is by far the major storage compound accumulated by plants and algae, one of the most abundant polysaccharides present on earth and principal source of dietary calories in the human and animal diet. Starch synthesis occurs during the day, using global outputs of photosynthesis and its degradation starts as night falls to sustain energy-demanding cellular functions. Little is known about the regulatory mechanisms governing starch metabolism in microalgae and current knowledge is lim-ited to factors impacting starch accumulation under adverse environmental conditions such as nitro-gen limitation. A link between light perception and starch accumulation has been suggested in the case of higher plants: Mutants devoid of Phytochrome have a reduced CO2 uptake but over-accumulate daytime sucrose and starch while PHOT has been found to mediate starch degradation in guard cells in the light to energize stomatal opening. Light perception and metabolism have not been associated in microalgae. Here we present a detailed PHOT-dependent signalling cascade, linking blue light perception with starch accumulation in the green microalga Chlamydomonas reinhard-tii:Pathway 1: Blue light, via PHOT, represses the bHLH domain-containing transcription factor (TF) GAPr4, an activator of GAP1, (glyceraldehyde-3-phosphate dehydrogenase, involved in glycolysis and in photosynthetic CO2 fixation). Both the PHOT knock-out mutant phot and GAP1 over-expressing lines accumulate high amounts of starch.Pathway 2: Blue light, via PHOT, activates the RWP5 TF (belonging to the RWP-K family of TFs), a re-pressor of starch accumulation in a GAP1-independent manner.Pathway 3: PHOT-dependent phosphorylation of the serine/threonine kinase Blue Starch Kinase 1 (BSK1; orthologue of the Arabidopsis HT1 kinase that controls stomatal movements in response to CO2) mediates GAP1 and starch accumulation levels in a GAPr4-independent manner.Our work advances the current understanding of how light signaling controls metabolism in microal-gae. It also adds one more aspect in the multifaceted role of PHOT so far reported to control gameto-genesis at low nitrogen, expression of genes encoding chlorophyll and carotenoid biosynthesis, the size of the eyespot and photoprotection.
L'amidon est non seulement, et de loin, le principal composé de stockage accumulé par les plantes et les algues, mais c’est également l'un des polysaccharides les plus abondants sur terre. De plus, il s’agit de la principale source de calories dans l'alimentation humaine et animale. La synthèse de l'amidon est un des produits finaux de la photosynthèse et sa synthèse se déroule pendant la journée, alors que sa dégradation commence à la tombée de la nuit pour soutenir les fonctions cellulaires exigeantes en énergie. On sait peu de choses sur les mécanismes de régu-lation qui régissent le métabolisme de l'amidon chez les micro-algues et les connaissances ac-tuelles se limitent aux facteurs qui ont un impact sur l'accumulation d'amidon dans des condi-tions environnementales défavorables telles que par exemple la disponibilité en azote. Un lien entre la perception de la lumière et l'accumulation d'amidon a été suggéré dans le cas des plantes supérieures : Les mutants dépourvus de Phytochrome ont une absorption réduite de CO2 tandis qu’ils accumulent de façon anormale du saccharose et de l'amidon pendant la journée. De plus, il a été découvert que PHOT jouait un rôle dans ce processus en servant de médiateur à la dégradation de l'amidon dans les cellules de garde à la lumière pour stimuler l'ouverture des stomates. Toutefois et jusqu’à présent, la perception de la lumière et le métabo-lisme n'ont pas été associés chez les micro-algues. Nous présentons ici une cascade de signali-sation détaillée dépendante de PHOT, reliant la perception de la lumière bleue à l'accumula-tion de l'amidon dans la microalgue verte Chlamydomonas reinhardtii :Voie 1 : La lumière bleue, via PHOT, réprime le facteur de transcription (TF) GAPr4 conte-nant le domaine bHLH, un activateur de GAP1, (glyceraldehyde-3-phosphate déshydrogé-nase, impliqué dans la glycolyse et dans la fixation photosynthétique du CO2). Le mutant PHOT knock-out phot et les lignées surexprimant GAP1 accumulent de grandes quantités d'amidon.Voie 2 : La lumière bleue, via PHOT, active le TF RWP5 (appartenant à la famille des TFs RWP-K), un répresseur de l'accumulation d'amidon d'une manière indépendante de GAP1.Voie 3 : la phosphorylation dépendante de PHOT de la sérine/thréonine kinase Blue Starch Kinase 1 (BSK1 ; orthologue de la kinase HT1 d'Arabidopsis qui contrôle les mouvements stomatiques en réponse au CO2) sert de médiateur entre les niveaux de GAP1 et l’accumulation d'amidon d'une manière indépendante de GAPr4.Notre travail a fait progresser la compréhension actuelle de la façon dont la signalisation lumi-neuse contrôle le métabolisme chez les micro-algues. Il ajoute également une nouvelle fonction aux multiples rôles jouée par PHOT dont le contrôle de la gamétogenèse à faible teneur en azote, l'expression des gènes codant pour la synthèse de la chlorophylle et celle des caroté-noïdes, ainsi que la taille du stigma et la photoprotection.