Chlordecone and livestock in the French West Indies: From the tissue distribution to the decontamination strategies in ruminants

Depuis la mise en évidence de la Chlordécone (CLD) dans les biotopes antillais en 1999, de nombreux travaux de recherche ont été initiés autour de cette molécule et de son transfert du sol vers les êtres vivants. En 2005, l’AFSSA a présenté des résultats indiquant la présence de la CLD dans la viande de boeuf, de porc, de caprin, de lapin et de poulet. La contamination effective des animaux de rente originaires des zones antillaises polluées pose un problème sur les plans sanitaire, social et économique car la CLD est un composé toxique qui (i) pollue plus de 15 % des surfaces agricoles utiles des îles de la Guadeloupe et de la Martinique, (ii) résiste à la dégradation biotique et abiotique, (iii) s’accumule le long de la chaine alimentaire et dont la disparition des sols par lessivage est estimée à plusieurs centaines d’années. L’apport quotidien de fourrages non contaminés ou le déplacement des animaux vers des zones non polluées font partie des solutions proposées aux éleveurs afin d’interrompre l’exposition de leurs animaux à la CLD et de les décontaminer. Cependant, ces mesures ne sont pas généralisables et les acteurs locaux sont demandeurs de solutions alternatives. L’état de l’art sur la CLD a révélé un manque d’information évident sur le comportement de ce polluant dans l’organisme des animaux d’élevage et moins d’une dizaine de publications traitent de l’élimination de la CLD chez ces animaux. Dans le cadre de cette thèse, deux protocoles expérimentaux ont été conduits sur des caprins mâles en croissance afin de caractériser le comportement de la CLD dans l’organisme des ruminants non lactants et de développer des méthodes optimisant les processus de décontamination de ces animaux. La première expérimentation reposait sur le caractère lipophile de la CLD et elle s’attachait à déterminer si la décontamination des animaux gras était différente de celle des animaux témoins. La seconde expérimentation consistait à empêcher la réabsorption intestinale de la CLD et il s’agissait de déterminer si l’ingestion de charbon actif ou d’huile de paraffine pendant la période de décontamination pouvait interrompre le cycle entéro-hépatique et/ou augmenter la diffusion passive de la CLD chez les chevreaux traités. Les résultats de ces deux études ont montré que (i) les chevreaux en croissance éliminaient plus de 70 % de leur CLD tissulaire après 3 à 4 semaines de décontamination et (ii) ni leur état d’engraissement initial ni l’ajout de charbon actif ou d’huile de paraffine dans leur alimentation ne modifiaient ces taux d’excrétion. Ces études ont, également, montré que la CLD présentait un comportement différent de celui des autres polluants lipophiles car sa concentration tissulaire (exprimée sur la base de la matière grasse) était plus importante dans le foie et les muscles des animaux contaminés que dans leurs tissus adipeux. Ces résultats soulèvent la question des mécanismes à l'origine de la distribution tissulaire de la CLD (taux de perfusion des tissus, affinité relative entre transporteurs sanguins et molécules réceptrices dans les différents tissus) et du rôle du métabolisme de la CLD et de son interaction avec le cycle entéro-hépatique (identification et quantification des différents métabolites, voies d'excrétion respectives). La compréhension de ces processus pourrait permettre de mieux ajuster les stratégies de décontamination pour les rendre plus efficaces. Par ailleurs, le fait que les muscles soient plus concentrés en CLD que les tissus adipeux (comparaison faite sur la base de la matière grasse) soulève également des questions en termes de gestion du risque. En effet, le seuil réglementaire appliqué dans les abattoirs repose sur le niveau de CLD mesuré dans le gras péri-rénal et il convient de se demander si cette valeur est prédictive des niveaux de CLD mesurés dans les muscles ou dans le foie. La corrélation entre les niveaux de CLD mesurés dans les matrices (gras, muscles, foie) est discutée dans ce manuscrit.
Since the presence of Chlordecone (CLD) was detected in the French West Indians biotopes in 1999, many research projects have been carried out to better understand its transfer from the soil to living beings. In 2005, the French Agency for Food, Environmental and Occupational Health and Safety (AFSSA) presented results on the presence of CLD in beef, pork, chicken, goat meat and rabbit meat. The effective contamination of livestock in polluted areas is a health, social and economic issue since (i) CLD is a toxic molecule which contaminates more than 15% of agricultural land in Guadeloupe and Martinique islands, (ii) CLD is resistant to biotic and abiotic degradation, (iii) CLD disappearance by soil leaching is estimated at several hundred years and (iv) it accumulates along the food chain. Therefore, the sustainability of breeding which are present in polluted areas and the health of local consumers are challenged by the presence of CLD in animal products. The daily intake of uncontaminated diets or the removal of animals on non-polluted areas are proposed to farmers concerned by this pollution but these possibilities do not apply to all farmers Alternative solutions must be found to decontaminate animals on site. A literature review on CLD revealed a crying lack of information on the behavior of this pollutant in livestock’s organism and currently, there are less than ten studies which deal with the elimination of this pollutant in livestock. As part of this thesis, two experimental protocols were developed to characterize the behavior of CLD in ruminants’ organism and to evaluate methods that can optimize the decontamination processes of these animals. The first experiment was based on the lipophilic nature this pollutant and it sought to determine if decontamination processes were different between control and fatty animals. The second experiment was conducted in order to prevent the intestinal reabsorption of CLD and was aimed to determine whether the incorporation of activated carbon or paraffin oil in feed during the decontamination period could interrupt the reabsorption and/or increase the passive diffusion of CLD in ruminants’ organism. Results showed that all animals have eliminated more than 70 % of Chlordecone in 3 to 4 weeks. No significant differences were observed between treated and control animals in both experiments and neither the initial kids’ body fatness nor the addition of activated carbon or the addition of paraffin oil in the diet during the decontamination period altered these rate of excretion. Following these studies, the lipophilic behavior of CLD in animals is, also, questioned because the results showed that the concentrations of this pollutant, expressed on the fat matter basis, were higher in the liver and the muscles than in the peri-renal fat. These results raised new questions: firstly, on the mechanisms which control the CLD tissue distribution (tissue perfusion rate, relative affinity between blood carriers and receptor molecules in different tissues) and secondly, on the role of the CLD metabolism and its interaction with the enterohepatic cycle (identification and quantification of the different metabolites, respective excretion routes). The understanding of these processes should help to better adjust the decontamination strategies in order to make them more efficient. Furthermore, the fact that muscles were more concentrated in CLD than fat tissues (comparison made on the fat matter basis) also raises questions in terms of risk management. Indeed, the regulatory threshold used, actually, in slaughterhouses is based on the CLD level in peri-renal fat and it is worth asking if these value is predictive of the CLD levels measured in muscles and liver. Thus, the correlation between the levels of CLD measured in these matrices (fat, muscles and liver) is discussed in this manuscript.