Phytoplankton dynamics off southern Portugal: a physical-biological approach

Identifying the environmental drivers of phytoplankton blooms, especially harmful algal blooms, has become imperative for forecasting these events. This study aimed to evaluate phytoplankton variability patterns, phenology and underlying environmental determinants within specific regions off southern Portugal, during a 6-year period (2014-2019). Phytoplankton phenology was assessed using region-specific chlorophyll-a concentration (Chl-a) and abundance of phytoplankton taxa, responsible for amnesic (ASP), diarrhetic (DSP) and paralytic shellfish poisoning (PSP), and relationships between abiotic environmental variables and phytoplankton were explored using Generalized Additive Models (GAM). Over oceanic regions, Chl-a showed a unimodal annual cycle, with increases during the mixed layer deepening phase and late-winter to early-spring maxima. The slope and coastal regions showed an additional summer peak, related with local upwelling, more prominent for the west coast. The development of a coastal counter-current that probably transports riverine nutrients and phytoplankton biomass, might have also contributed for Chl-a increase over the south coast. GAM explained from 14% to 77% of Chl-a variance, with higher explanatory power for oceanic and coastal regions under riverine influence. Sea surface temperature, photosynthetically available radiation, and mixed layer depth emerged as the most influential predictors, and large-scale climate indices showed minor effects. ASP-producing species showed a bimodal annual cycle for most coastal production areas, with first bloom onset in spring, and peak timing during late-spring and summer, associated with upwelling conditions that favour diatom blooms. DSP and PSP-producers exhibited a unimodal annual cycle, peaking during late-summer and late-spring, respectively, during upwelling relaxation periods. DSP models explained between 21% and 54% of the deviance, whereas ASP models revealed a weaker performance (7-8%). In addition to the referred Chl-a predictors, high river discharges exerted a negative influence on both ASP- and DSP-producers. Downwelling/countercurrent regimes globally favoured DSP-producers, while upwelling promoted ASP-producers only over the most southeastern coastal area. Future predictions of harmful phytoplankton blooms for the area should then consider the identified influential predictors but must be complemented with additional environmental variables, and explore specific periods (e.g., seasons, extreme events) and hybrid modelling approaches. O fitoplâncton é o principal produtor primário em ecossistemas marinhos, responsável pela assimilação de CO2 proveniente da atmosfera e transferência de energia para níveis superiores da rede trófica, incluindo os recursos pesqueiros. A variabilidade temporal e espacial do fitoplâncton está relacionada com diversos fatores ambientais, tais como o vento, as correntes oceânicas, o afloramento costeiro, a radiação e temperatura do oceano, turbulência e nutrientes inorgânicos. A identificação dos principais fatores que controlam o florescimento de fitoplâncton, em particular, de espécies produtoras de toxinas, é fundamental para os modelos preditivos, de forma a anteciparem os possíveis impactos associados a futuros florescimentos de algas nocivas. Na presente tese pretendeu-se avaliar os padrões de variabilidade sazonal e interanual do fitoplâncton, bem como identificar os principais forçadores ambientais que ditam a sua abundância em diferentes regiões ao largo da costa sudoeste portuguesa (três regiões costeiras, uma região sob o talude continental e duas oceânicas) caracterizadas por diferentes regimes hidrodinâmicos, durante um período de seis anos (2014-2019). Um conjunto de dados provenientes de deteção remota por satélite (direção e velocidade do vento, temperatura à superfície do oceano, radiação fotossinteticamente ativa e concentração de clorofila-a, Chl-a), modelos (profundidade da camada de mistura), observações in situ (descargas fluviais dos rios Guadiana e Guadalquivir, abundância de grupos de fitoplâncton potencialmente produtores de toxinas e concentração de biotoxinas em duas espécies alvo de moluscos bivalves, Mytilus spp. e Donax trunculus) e indicadores climáticos de larga escala (Multivariate El Niño Southern Oscillation - ENSO, North Atlantic Oscillation - NAO, Atlantic Multidecadal Oscillation - AMO, East Atlantic - EA, Western Mediterranean Oscillation - WeMO) foi utilizado para analisar os padrões de variabilidade intra- e interanual do fitoplâncton. Em particular, as séries temporais de Chl-a e abundância dos grupos de fitoplâncton produtores de toxinas que ocorrem regularmente ao longo da costa portuguesa, em diferentes regiões ou áreas costeiras de produção de moluscos bivalves foram utilizadas para descrever os padrões fenológicos do fitoplâncton. A fenologia baseou-se na análise das seguintes métricas: intensidade, frequência, duração e períodos de iniciação, máximo e término das florescências de fitoplâncton. A aplicação de modelos aditivos generalizados (GAM) a cada região permitiu identificar os forçadores ambientais relevantes para a previsão de Chl-a e dos dois grupos de fitoplâncton mais frequentemente detetados ao largo da costa sudoeste portuguesa, responsáveis pelas síndromes intoxicação amnésica por marisco (Amnesic Shellfish Poisoning, ASP) e intoxicação diarréica por marisco (Diarrhetic Shellfish Poisoning, DSP). Adicionalmente, estes modelos foram ainda utilizados para identificar os padrões de variabilidade intra-anuais e interanuais de Chl-a e dos grupos de fitoplâncton potencialmente produtores de toxinas amnésicas (ASP) e diarréicas (DSP). A distribuição Gaussiana com função de ligação identidade foi aplicada à transformação logarítmica da Chl-a, enquanto para os grupos de fitoplâncton produtores de ASP e DSP, a regressão Binomial Negativa com função de ligação logarítmica foi considerada a mais adequada para ultrapassar o problema de sobredispersão na base de dados. No entanto, a presença de sobredispersão nos dados de abundância do grupo produtor de DSP, em determinadas áreas de produção de bivalves (L6 e L7c-L8), mesmo após a aplicação da regressão Binomial Negativa, sugere que se deveria considerar modelos Zero Inflacionados. Contudo, estes últimos não convergiram para nenhuma área, tendo-se optado pelos resultados obtidos com a primeira distribuição (Binomial Negativa). De modo geral, a Chl-a nas regiões oceânicas exibiu um ciclo anual unimodal, com aumentos durante a fase de aprofundamento da camada de mistura devido ao incremento de nutrientes e/ou à diminuição da mortalidade, e um máximo relativo entre o final do inverno e o início da primavera, provavelmente relacionado com alterações da temperatura e estratificação da camada superficial do oceano. Adicionalmente, filamentos de upwelling, estruturas de mesoescala formadas durante períodos de afloramento costeiro, constituem um importante mecanismo de adveção entre águas costeiras e oceânicas, tal como verificado para a zona oceânica ao largo da costa oeste. A região sob o talude continental exibiu um segundo pico de Chl-a no verão, resultante da combinação dos efeitos da estratificação da coluna da água associada a baixa disponibilidade de nutrientes, e da advecção de nutrientes a partir das zonas costeiras adjacentes durante eventos de afloramento forte. As regiões costeiras também apresentaram um máximo adicional de Chl-a no verão, relacionado com o afloramento costeiro, mais intenso na costa oeste. A presença de uma contracorrente costeira formada durante períodos de relaxamento do afloramento, que provavelmente transporta nutrientes das descargas fluviais e biomassa fitoplânctónica, pode ter também contribuído para o aumento de Chl-a na costa sul. Os modelos aditivos generalizados mistos, aplicados à Chl-a para cada região específica, exibiram uma melhor performance (≥ 60% variância) em oceano aberto e em zonas diretamente influenciadas por descargas fluviais. De modo geral, as variáveis ambientais locais, como a temperatura da superfície do oceano, radiação fotossinteticamente ativa e a profundidade da camada de mistura, emergiram como os preditores mais influentes, enquanto indicadores climáticos de larga escala apresentaram efeitos secundários, menos significativos, destacando-se entre eles o AMO e EA. As espécies de fitoplâncton potencialmente associadas ao síndrome ASP ( Pseudo-nitzschia spp.) apresentaram um ciclo anual bimodal, para a maior parte das áreas de produção de bivalves, com o início dos florescimentos na primavera (mais tarde em relação à Chl-a), e com máximos relativos no final da primavera e verão, em resultado da diminuição da extensão da camada de mistura e aumento da disponibilidade de nutrientes fornecidos pelo afloramento costeiro, favorecendo, assim, as populações de diatomáceas. Pelo contrário, as espécies responsáveis pelos síndromes DSP (e.g., Dinophysis spp.) e PSP (e.g., Gymnodinium catenatum) exibiram um padrão unimodal, com o máximo de abundância no final do verão (assemelhando-se ao padrão de Chl-a nas regiões costeiras), perante situações de estratificação mais intensa entre pulsos de afloramento relativamente fraco ou subsidência da água superficial, que favorecem os dinoflagelados, e final da primavera, respetivamente. No entanto, o pico de espécies potencialmente produtoras de PSP, registado no final da Primavera, não é concordante com a maioria dos estudos que referem uma abundância máxima durante o outono. As espécies potencialmente produtoras de DSP e ASP foram responsáveis pela maioria dos eventos de florescimentos toxigénicos durante o período de estudo, sendo que as espécies associadas ao síndrome ASP atingiram abundâncias mais elevadas, provavelmente devido às elevadas taxas potenciais de crescimento in situ das diatomáceas. Os modelos GAM para espécies potencialmente produtoras de DSP apresentaram um poder preditivo superior (21% - 54% da variância) aos modelos associados a espécies produtoras de ASP (7% - 8% da variância). Para além dos preditores mais influentes referidos para a Chl-a, descargas fluviais elevadas associaram-se a abundâncias inferiores dos grupos produtores de ASP e DSP. Adicionalmente, o regime de convergência/contracorrente associou-se a abundâncias superiores de produtores de DSP, enquanto o regime de afloramento favoreceu a abundância de espécies produtoras de ASP apenas na zona produção sudeste (L9). Contrariamente ao esperado, a intensidade e persistência das condições de afloramento costeiro não foram considerados preditores da abundância de espécies produtoras de ASP na maior parte das áreas de produção, provavelmente devido à existência de um desfasamento temporal (lag) entre as condições favoráveis de afloramento costeiro e a resposta das diatomáceas. Futuros modelos de previsão aplicados à área de estudo deverão assim considerar os preditores mais influentes identificados pelos modelos GAM. Contudo, outras variáveis ambientais deverão também ser ponderados, tais como, a concentração de nutrientes inorgânicos dissolvidos, a turbulência e os processos de mortalidade do fitoplâncton (ex.: predação). Trabalhos futuros poderão ainda contemplar a aplicação dos modelos GAM a diferentes estações do ano, a comparação do desempenho destes modelos com modelos híbridos e a investigação de eventos climáticos extremos. As previsões destes modelos poderão auxiliar na implementação de um sistema de alerta precoce de florescimentos de algas nocivas e no desenvolvimento de programas de gestão integrada dos ecossistemas costeiros mais eficientes. Furthermore, this master thesis was supported by a scholarship within the scope of the project MAR-01.04.02-FEAMP-0003 – CONPRAR – “Contributo para a Proteção do recurso amêijoa Ruditapes decussatus no ecossistema da Ria Formosa”.