Deciphering biotic interactions and their role in soil microbial community assembly and functions: using community manipulation to steer soil microbial communities

Microbial communities play a key role in ecosystem functioning as well as in plant, animal, and human welfare. Their assembly relies on different processes commonly referred to as abiotic and biotic filters. Despite the widespread emphasis on abiotic filters in terrestrial ecosystems, a growing body of evidence suggests that interactions between microorganisms play a critical role in community assembly. However, the contribution of these interactions to microbial community assembly and the factors influencing them have not been clearly established. In most cases, biotic interactions between microorganisms have been investigated based on cocultures of a handful of strains, completely overlooking the high complexity of microbial communities in nature. This thesis objectives were to decipher biotic interactions occurring between microbial community members and to assess the role of these interactions in the assembly of complex communities. Thereby, we used three top-down experiments based on the manipulation of native soil microbial communities and their reinoculation in sterile soil microcosms allowing them to reassemble during soil recolonisation. Our results suggest that between 15% and 28% of the bacterial community could be subjected to negative interactions during soil recolonization. Proteobacteria and Firmicutes exhibited a recurrent negative correlation, indicating that competition between them might be a rule governing microbial community assembly. Our ap- proach also uncovered the importance of density-dependent interactions in microbial community assembly, the competitiveness of individuals strongly depending on the density and identity of surrounding neighbours. Fur- thermore, we showed that coalescence (mixing of manipulated and control communities) could also restore -at least partly- community diversity and soil functions. While the diversity of the coalesced communities was related to that of the source communities, their structure was mostly influenced by the density and the composition of the source communities. Altogether, we bring here additional evidence that community manipulation could become a standard tool to decipher microbial interactions in complex communities, their contribution to community assembly, and the links between community structure and function. Furthermore, our work highlights the potential of using commu- nity manipulation to design new microbial engineering strategies allowing to steer microbial communities in situ, without adding non-endemic species, by using the interactions occurring between the native community members.
Les communautés microbiennes sont primordiales dans le fonctionnement des écosystèmes ainsi que pour la santé des plantes, des animaux et des humains. Leur assemblage repose sur différents processus communé- ment appelés filtres abiotiques et biotiques. Malgré l’accent mis sur les filtres abiotiques dans les écosystèmes terrestres, de nouvelles preuves suggèrent que les interactions entre les microorganismes jouent un rôle clé dans l’assemblage des communautés. Cependant, la contribution de ces interactions à l’assemblage des communautés microbiennes et des facteurs qui les influencent demeure floues. Traditionnellement, les interactions biotiques entre microorganismes ont été étudiées par coculture d’une poignée de souches, négligeant complètement la com- plexité des communautés microbiennes naturelles. Les objectifs de cette thèse étaient d’identifier les interactions biotiques se produisant entre les membres de communautés microbiennes et d’évaluer le rôle de ces interactions dans l’assemblage de communautés complexes. Pour cela, nous avons utilisé trois expériences basées sur la manipulation de communautés microbiennes natives de sol et sur leur ré-inoculation dans des microcosmes de sol stérile leur permettant de se réassembler lors de la recolonisation du sol. Nos résultats suggèrent qu’entre 15% et 28% des communautés bactériennes seraient soumis à des interactions négatives pendant la recolonisation du sol. La corrélation négative récurrente entre Proteobacteria et Firmicutes in- dique que la compétition entre eux pourrait être une règle régissant l’assemblage des communautés microbiennes. Notre approche a également mis en évidence l’importance de la densité dans l’assemblage des communautés mi- crobiennes, la compétitivité des individus dépendant fortement de la densité et de l’identité de leurs voisins. En outre, nous avons montré que la coalescence (c’est-à-dire le mélange de communautés manipulées et contrôle) pourrait restaurer - au moins partiellement - la diversité et les fonctions des communautés. Alors que la diver- sité des communautés coalescées dépend de celle des communautés sources, leur structure était principalement influencée par la densité et la composition des communautés sources. Nos travaux apportent des preuves supplémentaires que la manipulation des communautés peut devenir un outil de référence pour identifier les interactions microbiennes dans des communautés complexes, leur contribu- tion à l’assemblage de ces communautés, et les liens entre structure et fonction des communautés. De plus, notre travail met en évidence le potentiel de la manipulation de communautés pour concevoir de nouvelles stratégies d’ingénierie écologique permettant de remanier les communautés microbiennes in situ, sans ajouter d’espèces non endémiques, en utilisant les interactions qui se produisent entre les membres de la communauté native.