1. Masculinization of the X Chromosome in the Pea Aphid
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N. Prunier-Leterme, Fabrice Legeai, Gaël Le Trionnaire, Denis Tagu, Julie Jaquiéry, Béatrice Segurens, Corinne Da Silva, Denis Roze, Lucie Mieuzet, Claude Rispe, Solenn Stoeckel, Jean-Christophe Simon, Julie Poulain, Institut de Génétique, Environnement et Protection des Plantes (IGEPP), Institut National de la Recherche Agronomique (INRA)-Université de Rennes 1 (UR1), Université de Rennes (UNIV-RENNES)-Université de Rennes (UNIV-RENNES)-AGROCAMPUS OUEST, Adaptation et diversité en milieu marin (ADMM), Université Pierre et Marie Curie - Paris 6 (UPMC)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Station biologique de Roscoff [Roscoff] (SBR), Université Pierre et Marie Curie - Paris 6 (UPMC)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS), Scalable, Optimized and Parallel Algorithms for Genomics (GenScale), GESTION DES DONNÉES ET DE LA CONNAISSANCE (IRISA-D7), Institut de Recherche en Informatique et Systèmes Aléatoires (IRISA), Institut National des Sciences Appliquées - Rennes (INSA Rennes), Institut National des Sciences Appliquées (INSA)-Université de Rennes (UNIV-RENNES)-Institut National des Sciences Appliquées (INSA)-Université de Rennes (UNIV-RENNES)-Université de Bretagne Sud (UBS)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-École normale supérieure - Rennes (ENS Rennes)-Institut National de Recherche en Informatique et en Automatique (Inria)-Télécom Bretagne-Université de Rennes 1 (UR1), Université de Rennes (UNIV-RENNES)-CentraleSupélec-Institut National des Sciences Appliquées - Rennes (INSA Rennes), Université de Rennes (UNIV-RENNES)-CentraleSupélec-Institut de Recherche en Informatique et Systèmes Aléatoires (IRISA), Université de Rennes (UNIV-RENNES)-CentraleSupélec-Inria Rennes – Bretagne Atlantique, Institut National de Recherche en Informatique et en Automatique (Inria), Genoscope - Centre national de séquençage [Evry] (GENOSCOPE), Université Paris-Saclay-Direction de Recherche Fondamentale (CEA) (DRF (CEA)), Commissariat à l'énergie atomique et aux énergies alternatives (CEA)-Commissariat à l'énergie atomique et aux énergies alternatives (CEA), Commissariat à l'énergie atomique et aux énergies alternatives (CEA), Institut National de la Recherche Agronomique (INRA)-Université de Rennes (UR)-AGROCAMPUS OUEST, Adaptation et diversité en milieu marin (AD2M), Station biologique de Roscoff [Roscoff] (SBR), Université Pierre et Marie Curie - Paris 6 (UPMC)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Université Pierre et Marie Curie - Paris 6 (UPMC)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS), Inria Rennes – Bretagne Atlantique, Institut National de Recherche en Informatique et en Automatique (Inria)-Institut National de Recherche en Informatique et en Automatique (Inria)-GESTION DES DONNÉES ET DE LA CONNAISSANCE (IRISA-D7), Université de Rennes (UR)-Institut National des Sciences Appliquées - Rennes (INSA Rennes), Institut National des Sciences Appliquées (INSA)-Institut National des Sciences Appliquées (INSA)-Université de Bretagne Sud (UBS)-École normale supérieure - Rennes (ENS Rennes)-Institut National de Recherche en Informatique et en Automatique (Inria)-Télécom Bretagne-CentraleSupélec-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Université de Rennes (UR)-Institut National des Sciences Appliquées - Rennes (INSA Rennes), Institut National des Sciences Appliquées (INSA)-Institut National des Sciences Appliquées (INSA)-Université de Bretagne Sud (UBS)-École normale supérieure - Rennes (ENS Rennes)-Institut National de Recherche en Informatique et en Automatique (Inria)-Télécom Bretagne-CentraleSupélec-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Institut de Recherche en Informatique et Systèmes Aléatoires (IRISA), Institut National des Sciences Appliquées (INSA)-Institut National des Sciences Appliquées (INSA)-Université de Bretagne Sud (UBS)-École normale supérieure - Rennes (ENS Rennes)-Télécom Bretagne-CentraleSupélec-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS), Swiss National Science Foundation [PBLAA-122658, PA00P3-139720], INRA-AIP BioRessources (project Poly-Express), Fondation pour la Recherche sur la Biodiversite FRB [AAP-IN-2009-020], Genoscope, ANR [ANR-09-GENM-017-001, ANR-11-BSV7-005-01], ANR-11-BSV7-0005,SPECIAPHID,Génétique de l'adaptation trophique et mécanismes d'isolement reproducteur chez les pucerons(2011), Institut national d'enseignement supérieur pour l'agriculture, l'alimentation et l'environnement (Institut Agro)-Institut national d'enseignement supérieur pour l'agriculture, l'alimentation et l'environnement (Institut Agro), CentraleSupélec-Télécom Bretagne-Université de Rennes 1 (UR1), Université de Rennes (UNIV-RENNES)-Université de Rennes (UNIV-RENNES)-Institut National de Recherche en Informatique et en Automatique (Inria)-École normale supérieure - Rennes (ENS Rennes)-Université de Bretagne Sud (UBS)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Institut National des Sciences Appliquées - Rennes (INSA Rennes), Institut National des Sciences Appliquées (INSA)-Université de Rennes (UNIV-RENNES)-Institut National des Sciences Appliquées (INSA)-CentraleSupélec-Télécom Bretagne-Université de Rennes 1 (UR1), Institut National des Sciences Appliquées (INSA)-Université de Rennes (UNIV-RENNES)-Institut National des Sciences Appliquées (INSA)-Institut de Recherche en Informatique et Systèmes Aléatoires (IRISA), Institut National des Sciences Appliquées (INSA)-Université de Rennes (UNIV-RENNES)-Institut National des Sciences Appliquées (INSA)-Inria Rennes – Bretagne Atlantique, Université de Rennes (UNIV-RENNES)-Université de Rennes (UNIV-RENNES)-École normale supérieure - Rennes (ENS Rennes)-Université de Bretagne Sud (UBS)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Institut National des Sciences Appliquées - Rennes (INSA Rennes), and Institut National des Sciences Appliquées (INSA)-Université de Rennes (UNIV-RENNES)-Institut National des Sciences Appliquées (INSA)
- Subjects
0106 biological sciences ,Male ,Cancer Research ,Sexual Selection ,Heredity ,Genome, Insect ,Gene Expression ,01 natural sciences ,Natural Selection ,Genome Evolution ,Genetics (clinical) ,X chromosome ,X-linked recessive inheritance ,Dominance (genetics) ,Genetics ,0303 health sciences ,Sex Chromosomes ,Chromosome Biology ,Genomics ,Biological Evolution ,[SDV.BIBS]Life Sciences [q-bio]/Quantitative Methods [q-bio.QM] ,Female ,Research Article ,X Chromosome ,Evolutionary Processes ,lcsh:QH426-470 ,Biology ,010603 evolutionary biology ,Chromosomal Inheritance ,03 medical and health sciences ,Reproduction, Asexual ,Animals ,Allele ,Molecular Biology ,Gene ,Ecology, Evolution, Behavior and Systematics ,Alleles ,030304 developmental biology ,Allosome ,Evolutionary Biology ,Autosome ,Sexual Conflict ,Chromosome ,lcsh:Genetics ,Aphids ,Mutation ,[INFO.INFO-BI]Computer Science [cs]/Bioinformatics [q-bio.QM] ,Genome Expression Analysis - Abstract
Evolutionary theory predicts that sexually antagonistic mutations accumulate differentially on the X chromosome and autosomes in species with an XY sex-determination system, with effects (masculinization or feminization of the X) depending on the dominance of mutations. Organisms with alternative modes of inheritance of sex chromosomes offer interesting opportunities for studying sexual conflicts and their resolution, because expectations for the preferred genomic location of sexually antagonistic alleles may differ from standard systems. Aphids display an XX/X0 system and combine an unusual inheritance of the X chromosome with the alternation of sexual and asexual reproduction. In this study, we first investigated theoretically the accumulation of sexually antagonistic mutations on the aphid X chromosome. Our results show that i) the X is always more favourable to the spread of male-beneficial alleles than autosomes, and should thus be enriched in sexually antagonistic alleles beneficial for males, ii) sexually antagonistic mutations beneficial for asexual females accumulate preferentially on autosomes, iii) in contrast to predictions for standard systems, these qualitative results are not affected by the dominance of mutations. Under the assumption that sex-biased gene expression evolves to solve conflicts raised by the spread of sexually antagonistic alleles, one expects that male-biased genes should be enriched on the X while asexual female-biased genes should be enriched on autosomes. Using gene expression data (RNA-Seq) in males, sexual females and asexual females of the pea aphid, we confirm these theoretical predictions. Although other mechanisms than the resolution of sexual antagonism may lead to sex-biased gene expression, we argue that they could hardly explain the observed difference between X and autosomes. On top of reporting a strong masculinization of the aphid X chromosome, our study highlights the relevance of organisms displaying an alternative mode of sex chromosome inheritance to understanding the forces shaping chromosome evolution., Author Summary Males and females differ in their optimal values for most phenotypic traits, which makes intra-locus genetic conflicts among sexes common. Sex chromosomes have a sex-biased transmission, a pattern which might create favourable conditions for the spread of sexually antagonistic alleles (i.e. alleles beneficial for one sex but deleterious for the other). Yet, expectations for genetic systems with unusual inheritance of sex chromosomes may differ from those derived from standard systems (e.g. XY). Here we demonstrate theoretically that in organisms such as aphids, which alternate sexual and asexual reproduction and display an unusual inheritance of the X chromosome, male-beneficial sexually antagonistic alleles accumulate preferentially on that chromosome, while asexual female-beneficial alleles accumulate on autosomes. Theoretical models suggest that the evolution of sex-biased gene expression may solve such sexual conflicts, by restricting the product of a sexually antagonistic allele to the sex it benefits. We show that in the pea aphid, the genomic location (X versus autosomes) of genes with a sex-biased expression fits predictions derived from this hypothesis. On top of reporting a strong masculinization of the aphid X chromosome, our study highlights the relevance of organisms with an alternative mode of sex chromosome inheritance to understanding the evolutionary forces shaping chromosome evolution.
- Published
- 2013
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