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Additional file 2: Graphical abstract.

Quorum sensing systems (QSSs) are genetic systems supporting cell-cell or bacteriophage-bacteriophage communication via the production and the detection of a signal molecule, the extracellular concentration of which reflects the density of the QSS-encoding population. QSSs have a prime importance in the regulation of key biological processes such as virulence, sporulation or biofilm formation in bacteria, conjugation in plasmids or lysogeny in temperate bacteriophages. However, the genetic diversity of QSSs remains largely underexplored and the same holds for the diversity of organisms, plasmids and viruses encoding these systems. Hence, many bacterial and viral density-dependent behaviors likely await to be discovered, some of which could perhaps transform our views of microbial adaptation and of the co-evolution between bacteria and their mobile genetic elements. Specifically, this PhD in evolutionary bioinformatics explores the phylogenetic and functional diversity of quorum sensing using genome and network analysis methods applied to genetic elements traditionally neglected by this research field: genomes of poorly known lineages such as CPRs and DPANNs, environmental metagenomes, viral genomes or plasmids. In particular, this thesis lays the theoretical foundations for the inference of communication networks within environmental microbial communities and includes the development of a new method allowing the identification of QSSs of the RRNPP type (Rap-Rgg-NprR-PlcR-PrgX) that are non-homologous to already known QSSs. This work notably reveals the first bilingual bacteriophages, i.e. encoding two QSSs belonging to different genetic families, as well as the first bacteriophages predicted to manipulate in a density-dependent manner the biology of their bacterial host., Les systèmes de « Quorum Sensing » (QSSs) sont des systèmes génétiques permettant la communication entre cellules ou entre bactériophages. Cette communication est réalisée par l’émission et la détection d’une molécule signal dont la concentration extracellulaire reflète la densité de la population codant le QSS. Les QSSs ont une importance capitale dans la régulation densité-dépendante de processus biologiques clés tels que la virulence, la sporulation ou la formation de biofilms chez les bactéries, la conjugaison chez les plasmides, ou la lysogénie chez les bactériophages tempérés. Néanmoins, la diversité des QSSs demeure largement sous-explorée et il en va de même pour celle des organismes, plasmides et virus codant ces systèmes. Ainsi, beaucoup de comportements microbiens/viraux régulés de façon densité-dépendante restent probablement à découvrir, dont certains pourraient peut-être révolutionner notre vision de l’adaptation microbienne et de la coévolution entre bactéries et leurs éléments génétiques mobiles. Précisément, cette thèse de bioinformatique évolutive explore les diversités phylogénétique et fonctionnelle du processus de détection du quorum par des méthodes d’analyses de génomes et de réseaux appliquées à des éléments génétiques traditionnellement délaissés par ce champ de recherche : génomes de lignées méconnues comme les CPRs et les DPANNs, métagénomes environnementaux, génomes viraux ou encore plasmides. En particulier, cette thèse pose les bases théoriques de l’inférence de réseaux de communication au sein de communautés microbiennes environnementales et inclut le développement d’une nouvelle méthode permettant l’identification de QSSs de type RRNPP (Rap-Rgg-NprR-PlcR-PrgX) non homologues à des QSSs déjà connus. Ce travail révèle notamment les premiers bactériophages bilingues, c’est-à-dire codant deux QSSs appartenant à des familles génétiques différentes ainsi que les premiers bactériophages prédits pour manipuler de façon densité-dépendante la biologie de leur hôte bactérien.

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