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Invasive species have major impacts on biodiversity and are one of the primary causes of amphibian decline and extinction. Unlike other top ant invaders that negatively affect larger fauna via chemical defensive compounds, the Argentine ant (Linepithema humile) does not have a functional sting. Nonetheless, it deploys defensive compounds against competitors and adversaries. We estimated levels of ant aggression toward 3 native terrestrial amphibians by challenging juveniles in field ant trails and in lab ant foraging arenas. We measured the composition and quantities of toxin in L. humile by analyzing pygidial glands and whole-body contents. We examined the mechanisms of toxicity in juvenile amphibians by quantifying the toxin in amphibian tissues, searching for histological damages, and calculating toxic doses for each amphibian species. To determine the potential scope of the threat to amphibians, we used global databases to estimate the number, ranges, and conservation status of terrestrial amphibian species with ranges that overlap those of L. humile. Juvenile amphibians co-occurring spatially and temporally with L. humile die when they encounter L. humile on an ant trail. In the lab, when a juvenile amphibian came in contact with L. humile the ants reacted quickly to spray pygidial-gland venom onto the juveniles. Iridomyrmecin was the toxic compound in the spray. Following absorption, it accumulated in brain, kidney, and liver tissue. Toxic dose for amphibian was species dependent. Worldwide, an estimated 817 terrestrial amphibian species overlap in range with L. humile, and 6.2% of them are classified as threatened. Our findings highlight the high potential of L. humile venom to negatively affect amphibian juveniles and provide a basis for exploring the largely overlooked impacts this ant has in its wide invasive range., This research was partially supported by the Norman and Rose Lederrer Endowed Chair of Biology to A.H. Additional funding came from MINECO and FEDER (projects CGL2012‐36181 and CGL2013‐43660‐P, respectively) and EBD (MINECO Severo Ochoa Program for Centers of Excellence in R + D + I [SEV‐2012‐0262]).

Programa de Doctorado en Medio Ambiente y Sociedad Línea de Investigación: Biodiversidad y Biología de la Conservación Clave Programa: DAM Código Línea: 83 Una de las principales causas de la pérdida de biodiversidad son las invasiones biológicas. A pesar de los avances en esta disciplina, aún se ignoran muchos de los impactos de estas especies, los cuales podrían vulnerar la estructura y función de los ecosistemas de un modo impredecible. Esta tesis aprovecha el amplio conocimiento que existe sobre la hormiga argentina, "Linepithema humile", una de las peores especies invasoras conocidas, para centrarse en los efectos sutiles e indirectos que ocasiona en los ecosistemas nativos que invade, tomando como modelos anfibios y aves en el Parque Nacional de Doñana (sur de España). Esta diminuta intrusa es bien conocida por desplazar la práctica totalidad de las hormigas nativas en los ecosistemas donde invade de manera exitosa. Por ello, mi tesis analiza si la disminución potencial de presas afecta a niveles tróficos superiores. Aunque la hormiga argentina no cuenta con armas de defensa reconocidas, se sabe de su gran agresividad cuando se trata de eliminar a las especies de hormigas nativas. Mi tesis estudia si los vertebrados nativos, en sus estadios más vulnerables, son susceptibles de ser atacados o molestados por la hormiga invasora en Doñana y sufrir consecuencias letales o subletales en su desarrollo. Se abordan estas cuestiones mediante muestreos y seguimientos en campo, experimentos tanto en campo como en laboratorio, así como análisis de parámetros químicos, isotópicos, histológicos, fisiológicos y comportamentales. Los resultados ponen de manifiesto que la invasión de la hormiga argentina afecta negativamente a vertebrados nativos, y lo hace a diferentes niveles. Por un lado, la comunidad de anfibios nativos estudiados altera su dieta, reduciendo la cantidad relativa de hormigas que ingieren en las zonas infestadas de hormiga argentina y sustituyendo las hormigas por otros artrópodos. Por otro lado, vertebrados en sus estadios más vulnerables ven disminuido su desarrollo tanto en condiciones de laboratorio (juveniles de anfibios) como en el campo (pollos), al criarse en una dieta suplementada con hormiga argentina o en zonas invadidas. Además, tanto depredadores especialistas en hormigas ¿sapo corredor¿, como especies no mirmecófagas ¿carbonero común¿, ven alterado el uso del hábitat en zonas invadidas, tanto con el fin de forrajear o para reproducirse. Por último, he demostrado, por primera vez en la literatura, que la hormiga argentina cuenta con un veneno¿iridomyrmecina¿capaz de paralizar y matar vertebrados, concretamente juveniles de anfibios. Este inesperado hallazgo merece especial atención, ya que podría jugar un papel clave en los efectos negativos/poder de invasión ya demostrados en esta especie. Esta tesis revela impactos sutiles e inadvertidos de una especie invasora, a diferentes niveles en el ecosistema, además de profundizar en los mecanismos que los ocasionan. Biological invasions are one of the main drivers of biodiversity loss. Certain effects of invasive species are commonly overlooked and potentially compromise the structure and function of ecosystems in unpredictable ways. This thesis takes advantage of the vast knowledge of the invasive Argentine ant, "Linepithema humile", to focus on subtle and indirect effects on the recipient ecosystems, specifically on native vertebrates (amphibians, birds) in Doñana National Park (southern Spain). This tiny intruder is notorious for displacing the native ant community in ecosystems it has successfully invaded. Therefore, this thesis assesses whether the effects of potential prey depletion scale to higher trophic levels. Although the Argentine ant lacks recognized weapons, it is well known for its aggressiveness when outcompeting native ants. I evaluated whether native vertebrates at their most vulnerable stages are susceptible to being attacked or disturbed by the invasive ant and if they suffer from lethal or sublethal effects that hamper their development. These issues were addressed through field sampling and monitoring, field and laboratory experiments, and analyses of chemical, isotopic, histological, physiological, and behavioral parameters. My results reveal the Argentine ant invasion has negative impacts on native vertebrates in Doñana at different levels. For example, the native amphibians studied here have altered their diet, by shifting to non-ant preys in infested areas. Additionally, vertebrates in their early stages of development showed poor body condition under experimental (juvenile amphibians) and field (chicks) conditions when they were fed a diet supplemented with Argentine ants or raised in invaded areas. Furthermore, both myrmecophagous species, such as the natterjack toad, Epidalea calamita, and non-ant predators, such as the great tit, Parus major, modified their habitat use in invaded compared to uninvaded areas, although for different reasons (foraging and breeding, respectively). Finally, I demonstrate, for the first time in the literature, that the invasive Argentine ant has a powerful venom¿iridomyrmecin¿that is able to paralyze and kill native vertebrates, specifically juvenile amphibians. This unexpected finding deserves special attention, as it may play a key role in the previously demonstrated negative effects/invasiveness of this species. Overall, this thesis reveals overlooked indirect and subtle effects of an invasive species at different ecosystem levels, but also yields novel information about the mechanisms underlying these effects. Universidad Pablo de Olavide de Sevilla. Escuela de Doctorado Postprint

Programa de Doctorado en Medio Ambiente y Sociedad, Línea de Investigación: Biodiversidad y Biología de la Conservación, Clave Programa: DAM, Código Línea: 83, Una de las principales causas de la pérdida de biodiversidad son las invasiones biológicas. A pesar de los avances en esta disciplina, aún se ignoran muchos de los impactos de estas especies, los cuales podrían vulnerar la estructura y función de los ecosistemas de un modo impredecible. Esta tesis aprovecha el amplio conocimiento que existe sobre la hormiga argentina, "Linepithema humile", una de las peores especies invasoras conocidas, para centrarse en los efectos sutiles e indirectos que ocasiona en los ecosistemas nativos que invade, tomando como modelos anfibios y aves en el Parque Nacional de Doñana (sur de España). Esta diminuta intrusa es bien conocida por desplazar la práctica totalidad de las hormigas nativas en los ecosistemas donde invade de manera exitosa. Por ello, mi tesis analiza si la disminución potencial de presas afecta a niveles tróficos superiores. Aunque la hormiga argentina no cuenta con armas de defensa reconocidas, se sabe de su gran agresividad cuando se trata de eliminar a las especies de hormigas nativas. Mi tesis estudia si los vertebrados nativos, en sus estadios más vulnerables, son susceptibles de ser atacados o molestados por la hormiga invasora en Doñana y sufrir consecuencias letales o subletales en su desarrollo. Se abordan estas cuestiones mediante muestreos y seguimientos en campo, experimentos tanto en campo como en laboratorio, así como análisis de parámetros químicos, isotópicos, histológicos, fisiológicos y comportamentales. Los resultados ponen de manifiesto que la invasión de la hormiga argentina afecta negativamente a vertebrados nativos, y lo hace a diferentes niveles. Por un lado, la comunidad de anfibios nativos estudiados altera su dieta, reduciendo la cantidad relativa de hormigas que ingieren en las zonas infestadas de hormiga argentina y sustituyendo las hormigas por otros artrópodos. Por otro lado, vertebrados en sus estadios más vulnerables ven disminuido su desarrollo tanto en condiciones de laboratorio (juveniles de anfibios) como en el campo (pollos), al criarse en una dieta suplementada con hormiga argentina o en zonas invadidas. Además, tanto depredadores especialistas en hormigas ¿sapo corredor¿, como especies no mirmecófagas ¿carbonero común¿, ven alterado el uso del hábitat en zonas invadidas, tanto con el fin de forrajear o para reproducirse. Por último, he demostrado, por primera vez en la literatura, que la hormiga argentina cuenta con un veneno¿iridomyrmecina¿capaz de paralizar y matar vertebrados, concretamente juveniles de anfibios. Este inesperado hallazgo merece especial atención, ya que podría jugar un papel clave en los efectos negativos/poder de invasión ya demostrados en esta especie. Esta tesis revela impactos sutiles e inadvertidos de una especie invasora, a diferentes niveles en el ecosistema, además de profundizar en los mecanismos que los ocasionan., Biological invasions are one of the main drivers of biodiversity loss. Certain effects of invasive species are commonly overlooked and potentially compromise the structure and function of ecosystems in unpredictable ways. This thesis takes advantage of the vast knowledge of the invasive Argentine ant, "Linepithema humile", to focus on subtle and indirect effects on the recipient ecosystems, specifically on native vertebrates (amphibians, birds) in Doñana National Park (southern Spain). This tiny intruder is notorious for displacing the native ant community in ecosystems it has successfully invaded. Therefore, this thesis assesses whether the effects of potential prey depletion scale to higher trophic levels. Although the Argentine ant lacks recognized weapons, it is well known for its aggressiveness when outcompeting native ants. I evaluated whether native vertebrates at their most vulnerable stages are susceptible to being attacked or disturbed by the invasive ant and if they suffer from lethal or sublethal effects that hamper their development. These issues were addressed through field sampling and monitoring, field and laboratory experiments, and analyses of chemical, isotopic, histological, physiological, and behavioral parameters. My results reveal the Argentine ant invasion has negative impacts on native vertebrates in Doñana at different levels. For example, the native amphibians studied here have altered their diet, by shifting to non-ant preys in infested areas. Additionally, vertebrates in their early stages of development showed poor body condition under experimental (juvenile amphibians) and field (chicks) conditions when they were fed a diet supplemented with Argentine ants or raised in invaded areas. Furthermore, both myrmecophagous species, such as the natterjack toad, Epidalea calamita, and non-ant predators, such as the great tit, Parus major, modified their habitat use in invaded compared to uninvaded areas, although for different reasons (foraging and breeding, respectively). Finally, I demonstrate, for the first time in the literature, that the invasive Argentine ant has a powerful venom¿iridomyrmecin¿that is able to paralyze and kill native vertebrates, specifically juvenile amphibians. This unexpected finding deserves special attention, as it may play a key role in the previously demonstrated negative effects/invasiveness of this species. Overall, this thesis reveals overlooked indirect and subtle effects of an invasive species at different ecosystem levels, but also yields novel information about the mechanisms underlying these effects., Universidad Pablo de Olavide de Sevilla. Escuela de Doctorado, Postprint