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Deciphering the evolutionary history of bacterial populations associated to plants is necessary to understand diseaseemergence in agroecosystems. The aim of this study is to unveil the evolutionary events responsible for pathogeniclineages or pathovar emergences in Xanthomonas arboricola. This species is composed of both plant pathogenic andcommensal strains Population genetics analyses and gain and loss inferences of virulence factors showed that X. arboricola exhibits an epidemic population structure, within which epidemic clones emerged from a recombinogenic background population following virulence factor acquisition. Population genomics and inference of divergence scenarii between epidemic clones and the network of recombinant strains showed persistence of homologous recombination along divergence of these two groups, with an asymmetric gene flux from pathogenic strains to commensal ones. Finally, evolutionary history of the type three secretion system (T3SS), the main virulence factor in Xanthomonas genus, was studied at genus scale and showed that T3SS was ancestrally acquired and lost in commensal strains. Altogether these analyses allowed us to show that the common ancestor of X.arboricola had virulence factors, and that within commensal strains, some lost these virulence factors whereas others kept the ancestral repertoire. These latter strains have a similar repertoire to that of some pathogenic strains, and could represent a risk for new disease emergence. Functional genomics could allow us to validate these hypotheses.; Comprendre l’émergence des maladies dans les agroécosystèmes nécessite d’étudier l’histoire évolutive des populations bactériennes associées aux plantes. L’objectif de ce travail était de déterminer les évènements évolutifsconduisant à l’émergence des lignées pathogènes ou pathovars dans l’espèce Xanthomonas arboricola. Une analyse de génétique des populations a été menée sur un panel de souches phytopathogènes et commensales et complétée par l’inférence des gains et pertes de facteurs de virulence. Cette espèce possède une structure de population épidémique ; les clones épidémiques ont émergé suite à l’acquisition de facteurs de virulence à partir d’un fond recombinant de souches commensales. Une analyse de génomique des populations et la reconstruction de scénarios de divergence entre ces clones et le réseau de souches recombinantes, a montré la persistance d’un flux de gènes asymétrique entre ces deux groupes, dans le sens souches pathogènes vers souches commensales. Enfin, l’histoire évolutive du principal facteur de virulence des Xanthomonas, le système de sécrétion de type 3, a été retracée au sein du genre, et a montré que celui-ci avait été acquis ancestralement puis perdu dans certaines souches commensales. En conclusion, l’ancêtre commun de X. arboricola possédait des facteurs de virulence et au sein des souches commensales, certaines ont perdu ces facteurs, tandis que d’autres ont conservé le répertoire ancestral. Ces dernières diffèrent peu de certains agents pathogènes, et pourraient représenter un risque pour de nouvelles émergences. Des travaux de génomique fonctionnelle permettraient de valider ces hypothèses.

Xanthomonads are responsible for plant diseases such as black rot of Brassicaceae caused by X. campestris pv. campestris (Xcc). During the early stages of the infection, pathogenic bacteria such as Xcc must detect favorable sites and ingress into host plant tissues to colonize and multiply in the apoplast or the xylem vessels. Chemotaxis is the mechanism used by bacteria to detect attractants and repellents and adapt in consequence its direction. The aim of this work is to understand the roles of chemotaxis and flagellar motility in the fitness of xanthomonads. We showed that flagellar motility is not a general feature of xanthomonads. About 5 % of tested strains lost this ability without major impact on their fitness in planta. A chemotaxis sensor, named Hsb1, probably acquired by horizontal transfer shows a group of alleles that are specific of X. campestris. In Xcc ATCC 33913, a mutation in hsb1 resulted in a decreased penetration of this strain in the host plant tissues combined with an increase penetration in the non-host plant tissues. Hsb1 sense a signal from wounds of cabbage leaves. In vitro, a glucosinolate, the sinigrin, and an amino acid, the L-phenylalanine are detected by Hsb1 but are not metabolized. Further work is needed to identify the signal detected by the sensor and to design control methods based on confusion.; Les bactéries du genre xanthomonas sont responsables de nombreuses maladies des plantes, telles que la nervation noire des brassicacées causée par x. campestris pv. campestris (xcc). Lors des phases précoces du processus infectieux, ces bactéries doivent identifier des sites favorables à leur pénétration dans les tissus et les atteindre afin de s'internaliser dans les tissus végétaux et s’y multiplier. Le chimiotactisme est le mécanisme par lequel les bactéries détectent des signaux et se dirigent vers des attractants ou s’éloignent de signaux répulsifs. L’objectif de ce travail est de comprendre les rôles du chimiotactisme et de la mobilité flagellaire dans la fitness des xanthomonas. Nous avons montré que la mobilité flagellaire n’est pas une caractéristique partagée par tous les xanthomonas mais qu’environ 5% des souches perdent cette capacité sans altération majeure de leur fitness in planta. Un senseur du chimiotactisme, dénommé hsb1, probablement acquis par transfert horizontal, présente un groupe d’allèles spécifique à x. campestris. Une mutation de hsb1 dans la souche xcc atcc 33913 entraine une diminution de l’internalisation de cette souche dans les tissus de plantes hôtes combinée à une augmentation de l’internalisation dans les tissus des plantes non-hôtes. Hsb1 perçoit un signal émis par les blessures des feuilles de chou. Un glucosinolate, la sinigrine, et un acide aminé, la l-phénylalanine, sont détectés in vitro par ce senseur, mais ne sont pas métabolisés. Des travaux complémentaires seront nécessaires pour identifier le signal détecté par ce senseur et envisager la conception de méthodes de lutte basées sur la confusion d’informations.