Franciele Maboni Siqueira, Florence Tardy, Mariana Galvão Ferrarini, Ana Tereza Ribeiro de Vasconcelos, Marie-France Sagot, Arnaldo Zaha, Bénédicte Elena-Herrmann, Elodie Jobard, Tony Lionel Palama, Scheila G. Mucha, Irene Silveira Schrank, Equipe de recherche européenne en algorithmique et biologie formelle et expérimentale (ERABLE), Inria Grenoble - Rhône-Alpes, Institut National de Recherche en Informatique et en Automatique (Inria)-Institut National de Recherche en Informatique et en Automatique (Inria), Centro de Biotecnologia [Porto Alegre] (CBiot), Universidade Federal do Rio Grande do Sul [Porto Alegre] (UFRGS), Laboratoire de Biométrie et Biologie Evolutive - UMR 5558 (LBBE), Université Claude Bernard Lyon 1 (UCBL), Université de Lyon-Université de Lyon-Institut National de Recherche en Informatique et en Automatique (Inria)-VetAgro Sup - Institut national d'enseignement supérieur et de recherche en alimentation, santé animale, sciences agronomiques et de l'environnement (VAS)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS), Laboratoire d'Ingénierie des Systèmes Biologiques et des Procédés (LISBP), Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Institut National des Sciences Appliquées - Toulouse (INSA Toulouse), Institut National des Sciences Appliquées (INSA)-Institut National des Sciences Appliquées (INSA)-Institut National de la Recherche Agronomique (INRA), Centre Léon Bérard [Lyon], NMR Methods for Metabolism - Methodes RMN en métabolomique, Institut des Sciences Analytiques (ISA), Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Université de Lyon-Université Claude Bernard Lyon 1 (UCBL), Université de Lyon-École normale supérieure - Lyon (ENS Lyon)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Université de Lyon-Université Claude Bernard Lyon 1 (UCBL), Université de Lyon-École normale supérieure - Lyon (ENS Lyon), Laboratorio Nacional de Computação Cientifica [Rio de Janeiro] (LNCC / MCT), Mycoplasmoses des Ruminants - UMR (MYCO), Université de Lyon-VetAgro Sup - Institut national d'enseignement supérieur et de recherche en alimentation, santé animale, sciences agronomiques et de l'environnement (VAS), VetAgro Sup - Institut national d'enseignement supérieur et de recherche en alimentation, santé animale, sciences agronomiques et de l'environnement (VAS), Baobab, Département PEGASE [LBBE] (PEGASE), Université de Lyon-Université de Lyon-Institut National de Recherche en Informatique et en Automatique (Inria)-VetAgro Sup - 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Background The respiratory tract of swine is colonized by several bacteria among which are three Mycoplasma species: Mycoplasma flocculare, Mycoplasma hyopneumoniae and Mycoplasma hyorhinis. While colonization by M. flocculare is virtually asymptomatic, M. hyopneumoniae is the causative agent of enzootic pneumonia and M. hyorhinis is present in cases of pneumonia, polyserositis and arthritis. The genomic resemblance among these three Mycoplasma species combined with their different levels of pathogenicity is an indication that they have unknown mechanisms of virulence and differential expression, as for most mycoplasmas. Methods In this work, we performed whole-genome metabolic network reconstructions for these three mycoplasmas. Cultivation tests and metabolomic experiments through nuclear magnetic resonance spectroscopy (NMR) were also performed to acquire experimental data and further refine the models reconstructed in silico. Results Even though the refined models have similar metabolic capabilities, interesting differences include a wider range of carbohydrate uptake in M. hyorhinis, which in turn may also explain why this species is a widely contaminant in cell cultures. In addition, the myo-inositol catabolism is exclusive to M. hyopneumoniae and may be an important trait for virulence. However, the most important difference seems to be related to glycerol conversion to dihydroxyacetone-phosphate, which produces toxic hydrogen peroxide. This activity, missing only in M. flocculare, may be directly involved in cytotoxicity, as already described for two lung pathogenic mycoplasmas, namely Mycoplasma pneumoniae in human and Mycoplasma mycoides subsp. mycoides in ruminants. Metabolomic data suggest that even though these mycoplasmas are extremely similar in terms of genome and metabolism, distinct products and reaction rates may be the result of differential expression throughout the species. Conclusions We were able to infer from the reconstructed networks that the lack of pathogenicity of M. flocculare if compared to the highly pathogenic M. hyopneumoniae may be related to its incapacity to produce cytotoxic hydrogen peroxide. Moreover, the ability of M. hyorhinis to grow in diverse sites and even in different hosts may be a reflection of its enhanced and wider carbohydrate uptake. Altogether, the metabolic differences highlighted in silico and in vitro provide important insights to the different levels of pathogenicity observed in each of the studied species. Electronic supplementary material The online version of this article (doi:10.1186/s12864-016-2644-z) contains supplementary material, which is available to authorized users.