1. An epi‐evolutionary model for predicting the adaptation of spore‐producing pathogens to quantitative resistance in heterogeneous environments
- Author
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Ramsès Djidjou-Demasse, Frédéric Fabre, Sébastien Lion, Arnaud Ducrot, Quentin Richard, Jean-Baptiste Burie, Santé et agroécologie du vignoble (UMR SAVE), Université de Bordeaux (UB)-Institut des Sciences de la Vigne et du Vin (ISVV)-Ecole Nationale Supérieure des Sciences Agronomiques de Bordeaux-Aquitaine (Bordeaux Sciences Agro)-Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement (INRAE), Institut de Mathématiques de Bordeaux (IMB), Université Bordeaux Segalen - Bordeaux 2-Université Sciences et Technologies - Bordeaux 1 (UB)-Université de Bordeaux (UB)-Institut Polytechnique de Bordeaux (Bordeaux INP)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS), Laboratoire de Mathématiques Appliquées du Havre (LMAH), Université Le Havre Normandie (ULH), Normandie Université (NU)-Normandie Université (NU), Centre d’Ecologie Fonctionnelle et Evolutive (CEFE), Université Paul-Valéry - Montpellier 3 (UPVM)-École Pratique des Hautes Études (EPHE), Université Paris sciences et lettres (PSL)-Université Paris sciences et lettres (PSL)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Institut de Recherche pour le Développement (IRD [France-Sud])-Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement (INRAE)-Institut Agro Montpellier, Institut national d'enseignement supérieur pour l'agriculture, l'alimentation et l'environnement (Institut Agro)-Institut national d'enseignement supérieur pour l'agriculture, l'alimentation et l'environnement (Institut Agro)-Université de Montpellier (UM), Maladies infectieuses et vecteurs : écologie, génétique, évolution et contrôle (MIVEGEC), Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Institut de Recherche pour le Développement (IRD [France-Sud])-Université de Montpellier (UM), Conseil Interprofessionnel du Vin de BordeauxMarie-Curie FP7 COFUND People Programme. Grant Number: FP7-609398, ANR-16-CE35-0012,STEEP,Structuration spatiale, traitements et épidémiologie évolutive des parasites(2016), ANR-18-CE32-0004,ArchiV,Architecture génétique des caractères quantitatifs dans les interactions plante-virus: conséquences pour la gestion des variétés résistantes et/ou tolérantes à l'échelle du paysage.(2018), Université Bordeaux Segalen - Bordeaux 2-Université Sciences et Technologies - Bordeaux 1-Université de Bordeaux (UB)-Institut Polytechnique de Bordeaux (Bordeaux INP)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS), Université Paul-Valéry - Montpellier 3 (UPVM)-Centre international d'études supérieures en sciences agronomiques (Montpellier SupAgro)-École pratique des hautes études (EPHE), Université Paris sciences et lettres (PSL)-Université Paris sciences et lettres (PSL)-Université de Montpellier (UM)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Institut de Recherche pour le Développement (IRD [France-Sud])-Institut national d’études supérieures agronomiques de Montpellier (Montpellier SupAgro), Institut national d'enseignement supérieur pour l'agriculture, l'alimentation et l'environnement (Institut Agro)-Institut national d'enseignement supérieur pour l'agriculture, l'alimentation et l'environnement (Institut Agro)-Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement (INRAE), and Université de Montpellier (UM)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Institut de Recherche pour le Développement (IRD [France-Sud])
- Subjects
0106 biological sciences ,quantitative resistance ,Evolution ,[MATH.MATH-DS]Mathematics [math]/Dynamical Systems [math.DS] ,Biology ,integro-differential equations ,01 natural sciences ,03 medical and health sciences ,basic reproduction number ,Genetics ,QH359-425 ,[MATH.MATH-AP]Mathematics [math]/Analysis of PDEs [math.AP] ,Ecology, Evolution, Behavior and Systematics ,ComputingMilieux_MISCELLANEOUS ,030304 developmental biology ,2. Zero hunger ,0303 health sciences ,Resistance (ecology) ,fungi ,integro‐differential equations ,Original Articles ,Spore ,adaptive dynamics ,Evolutionary biology ,spore‐producing pathogens ,spore-producing pathogens ,Original Article ,Adaptation ,General Agricultural and Biological Sciences ,Basic reproduction number ,resistance durability ,010606 plant biology & botany - Abstract
International audience; We have modeled the evolutionary epidemiology of spore-producing plant pathogens in heterogeneous environments sown with several cultivars carrying quantitative resistances. The model explicitly tracks the infection-age structure and genetic composition of the pathogen population. Each strain is characterized by pathogenicity traits determining its infection efficiency and a time-varying sporulation curve taking into account lesion aging. We first derived a general expression of the basic reproduction number urn:x-wiley:17524571:media:eva13328:eva13328-math-0001 for fungal pathogens in heterogeneous environments. We show that the evolutionary attractors of the model coincide with local maxima of urn:x-wiley:17524571:media:eva13328:eva13328-math-0002 only if the infection efficiency is the same on all host types. We then studied the contribution of three basic resistance characteristics (the pathogenicity trait targeted, resistance effectiveness, and adaptation cost), in interaction with the deployment strategy (proportion of fields sown with a resistant cultivar), to (i) pathogen diversification at equilibrium and (ii) the shaping of transient dynamics from evolutionary and epidemiological perspectives. We show that quantitative resistance affecting only the sporulation curve will always lead to a monomorphic population, whereas dimorphism (i.e., pathogen diversification) can occur if resistance alters infection efficiency, notably with high adaptation costs and proportions of the resistant cultivar. Accordingly, the choice of the quantitative resistance genes operated by plant breeders is a driver of pathogen diversification. From an evolutionary perspective, the time to emergence of the evolutionary attractor best adapted to the resistant cultivar tends to be shorter when resistance affects infection efficiency than when it affects sporulation. Conversely, from an epidemiological perspective, epidemiological control is always greater when the resistance affects infection efficiency. This highlights the difficulty of defining deployment strategies for quantitative resistance simultaneously maximizing epidemiological and evolutionary outcomes.
- Published
- 2022
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