1. An ancient truncated duplication of the anti‐Müllerian hormone receptor type 2 gene is a potential conserved master sex determinant in the Pangasiidae catfish family
- Author
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Ming Wen, Qiaowei Pan, Elodie Jouanno, Jerome Montfort, Margot Zahm, Cédric Cabau, Christophe Klopp, Carole Iampietro, Céline Roques, Olivier Bouchez, Adrien Castinel, Cécile Donnadieu, Hugues Parrinello, Charles Poncet, Elodie Belmonte, Véronique Gautier, Jean-Christophe Avarre, Remi Dugue, Rudhy Gustiano, Trần Thị Thúy Hà, Marc Campet, Kednapat Sriphairoj, Josiane Ribolli, Fernanda L. de Almeida, Thomas Desvignes, John H. Postlethwait, Christabel Floi Bucao, Marc Robinson-Rechavi, Julien Bobe, Amaury Herpin, Yann Guiguen, Hunan Normal University (HNU), Laboratoire de Physiologie et Génomique des Poissons (LPGP), Structure Fédérative de Recherche en Biologie et Santé de Rennes ( Biosit : Biologie - Santé - Innovation Technologique )-Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement (INRAE), Université de Lausanne = University of Lausanne (UNIL), Plateforme Bio-Informatique - Génotoul, Génopole Toulouse Midi-Pyrénées [Auzeville] (GENOTOUL), Université Toulouse III - Paul Sabatier (UT3), Université de Toulouse (UT)-Université de Toulouse (UT)-Ecole Nationale Vétérinaire de Toulouse (ENVT), Institut National Polytechnique (Toulouse) (Toulouse INP), Université de Toulouse (UT)-Université de Toulouse (UT)-Institut National Polytechnique (Toulouse) (Toulouse INP), Université de Toulouse (UT)-Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale (INSERM)-Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement (INRAE)-Université Toulouse III - Paul Sabatier (UT3), Université de Toulouse (UT)-Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale (INSERM)-Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement (INRAE)-Unité de Mathématiques et Informatique Appliquées de Toulouse (MIAT INRAE), Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement (INRAE)-Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement (INRAE)-BioInfOmics, Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement (INRAE), Génétique Physiologie et Systèmes d'Elevage (GenPhySE ), Ecole Nationale Vétérinaire de Toulouse (ENVT), Université de Toulouse (UT)-Université de Toulouse (UT)-École nationale supérieure agronomique de Toulouse (ENSAT), Université de Toulouse (UT)-Université de Toulouse (UT)-Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement (INRAE), Génome et Transcriptome - Plateforme Génomique ( GeT-PlaGe), Plateforme Génome & Transcriptome (GET), Université de Toulouse (UT)-Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale (INSERM)-Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement (INRAE)-Génopole Toulouse Midi-Pyrénées [Auzeville] (GENOTOUL), Université de Toulouse (UT)-Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale (INSERM)-Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement (INRAE)-Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement (INRAE), Institut de Génomique Fonctionnelle (IGF), Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale (INSERM)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Université de Montpellier (UM), Génétique Diversité et Ecophysiologie des Céréales (GDEC), Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement (INRAE)-Université Clermont Auvergne (UCA), Institut des Sciences de l'Evolution de Montpellier (UMR ISEM), Centre de Coopération Internationale en Recherche Agronomique pour le Développement (Cirad)-École Pratique des Hautes Études (EPHE), Université Paris sciences et lettres (PSL)-Université Paris sciences et lettres (PSL)-Institut de recherche pour le développement [IRD] : UR226-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Université de Montpellier (UM), Research Institute of Freshwater Fisheries (CRIFI-RIFF), Research Institute for Aquaculture, Neovia Asia, Kasetsart University (KU), Universidade Federal de Santa Catarina = Federal University of Santa Catarina [Florianópolis] (UFSC), Embrapa Amazônia Ocidental, Partenaires INRAE, University of Oregon [Eugene], Swiss Institute of Bioinformatics [Lausanne] (SIB), Swiss Institute of Bioinformatics [Genève] (SIB), National Institutes of Health : R01 OD011116, National Institutes of Health: R35 GM139635, ANR-13-ISV7-0005,PhyloSex,Evolution des déterminants majeurs du sexe chez les poissons.(2013), ANR-16-CE12-0035,GenoFish,Evolution des génes et des génomes après duplication compléte(2016), ANR-10-INBS-0009,France-Génomique,Organisation et montée en puissance d'une Infrastructure Nationale de Génomique(2010), MING WEN, State Key Laboratory of Developmental Biology of Freshwater Fish, College of Life Science, Hunan Normal University, QIAOWEI PAN, INRAE, LPGP, ELODIE JOUANNO, INRAE, LPGP, JEROME MONTFORT, INRAE, LPGP, MARGOT ZAHM, Plate-forme bio-informatique Genotoul, Mathématiques et Informatique Appliquées de Toulouse, INRAE, CÉDRIC CABAU, SIGENAE, GenPhySE, Université de Toulouse, INRAE, CHRISTOPHE KLOPP, SIGENAE, CAROLE IAMPIETRO, INRAE, CÉLINE ROQUES, INRAE, OLIVIER BOUCHEZ, INRAE, ADRIEN CASTINEL, INRAE, CÉCILE DONNADIEU, INRAE, HUGUES PARRINELLO, Montpellier GenomiX, CHARLES PONCET, GDEC Gentyane, INRAE, Université Clermont Auvergne, ELODIE BELMONTE, GDEC Gentyane, INRAE, Université Clermont Auvergne, VÉRONIQUE GAUTIER, GDEC Gentyane, INRAE, Université Clermont Auvergne, JEAN-CHRISTOPHE AVARRE, ISEM, CNRS, IRD, Univ Montpellier, REMI DUGUE, ISEM, CNRS, IRD, Univ Montpellier, RUDHY GUSTIANO, Research Institute of Freshwater Fisheries (CRIFI-RIFF), TRÂN THI THÚY HÀ, Research Institute for Aquaculture, MARC CAMPET, Neovia Asia, KEDNAPAT SRIPHAIROJ, Faculty of Natural Resources and Agro-Industry, JOSIANE RIBOLLI, Laboratório de Biologia e Cultivo de Peixes de Água Doce, Universidade Federal de Santa Catarina, FERNANDA LOUREIRO ALMEIDA OSULLIVAN, CPAA, THOMAS DESVIGNES, Institute of Neuroscience, University of Oregon, JOHN H. POSTLETHWAIT, Institute of Neuroscience, University of Oregon, CHRISTABEL FLOI BUCAO, Department of Ecology and Evolution, University of Lausanne, MARC ROBINSON-RECHAVI, Department of Ecology and Evolution, University of Lausanne, JULIEN BOBE, INRAE, LPGP, AMAURY HERPIN, INRAE, LPGP, and YANN GUIGUEN, INRAE, LPGP.
- Subjects
Male ,Male genome assembly ,[SDV.BIO]Life Sciences [q-bio]/Biotechnology ,[SDV.BA.MVSA]Life Sciences [q-bio]/Animal biology/Veterinary medicine and animal Health ,Receptors, Peptide ,Animals ,Catfishes/genetics ,Phylogeny ,Receptors, Peptide/genetics ,Receptors, Transforming Growth Factor beta/genetics ,Y Chromosome/genetics ,amhr2 ,evolution ,male genome assembly ,pangasiid catfishes ,sex determination ,Evolution ,Pangasiid catfishes ,[SDV.BDLR]Life Sciences [q-bio]/Reproductive Biology ,Sex determination ,[SDV.GEN.GA]Life Sciences [q-bio]/Genetics/Animal genetics ,Peixe-gato ,Y Chromosome ,Genetics ,Hormônio ,Receptors, Transforming Growth Factor beta ,Catfishes ,Ecology, Evolution, Behavior and Systematics ,Biotechnology - Abstract
The evolution of sex determination (SD) mechanisms in teleost fishes is amazingly dynamic, as reflected by the variety of different master sex-determining genes identified, even sometimes among closely related species. Pangasiids are a group of economically important catfishes in many South-Asian countries, but little is known about their sex determination system. Here, we generated novel genomic resources for 12 Pangasiid species and provided a first characterization of their SD system. Based on an Oxford Nanopore long-read chromosome-scale high quality genome assembly of the striped catfish Pangasianodon hypophthalmus, we identified a duplication of the anti-Müllerian hormone receptor type II gene (amhr2), which was further characterized as being sex-linked in males and expressed only in testicular samples. These first results point to a male-specific duplication on the Y chromosome (amhr2by) of the autosomal amhr2a. Sequence annotation revealed that the P. hypophthalmus Amhr2by is truncated in its N-terminal domain, lacking the cysteine-rich extracellular part of the receptor that is crucial for ligand binding, suggesting a potential route for its neofunctionalization. Short-read genome sequencing and reference-guided assembly of 11 additional Pangasiid species, along with sex-linkage studies, revealed that this truncated amhr2by duplication is also conserved as a male-specific gene in many Pangasiids. Reconstructions of the amhr2 phylogeny suggested that amhr2by arose from an ancient duplication / insertion event at the root of the Siluroidei radiation that is dated around 100 million years ago. Altogether these results bring multiple lines of evidence supporting that amhr2by is an ancient and conserved master sex-determining gene in Pangasiid catfishes, a finding that highlights the recurrent usage of the transforming growth factor β pathway in teleost sex determination and brings another empirical case towards the understanding of the dynamics or stability of sex determination systems.
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- 2022
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