1. Asymmetric adhesion of rod-shaped bacteria controls microcolony morphogenesis
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Vincent Croquette, Marie-Cecilia Duvernoy, Catherine Quilliet, Martial Balland, Nicolas Desprat, Maxime Ardre, Sigolene Lecuyer, Christophe Beloin, David Bensimon, Jean-Marc Ghigo, Thierry Mora, Laboratoire de Physique Statistique de l'ENS (LPS), Fédération de recherche du Département de physique de l'Ecole Normale Supérieure - ENS Paris (FRDPENS), École normale supérieure - Paris (ENS Paris), Université Paris sciences et lettres (PSL)-Université Paris sciences et lettres (PSL)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-École normale supérieure - Paris (ENS Paris), Université Paris sciences et lettres (PSL)-Université Paris sciences et lettres (PSL)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Université Paris Diderot - Paris 7 (UPD7)-Sorbonne Université (SU)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS), Laboratoire Interdisciplinaire de Physique [Saint Martin d’Hères] (LIPhy), Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Université Grenoble Alpes [2016-2019] (UGA [2016-2019]), Institut de biologie de l'ENS Paris (UMR 8197/1024) (IBENS), Département de Biologie - ENS Paris, Université Paris sciences et lettres (PSL)-Université Paris sciences et lettres (PSL)-Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale (INSERM)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-École normale supérieure - Paris (ENS Paris), Université Paris sciences et lettres (PSL)-Université Paris sciences et lettres (PSL)-Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale (INSERM)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale (INSERM)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS), Laboratoire de Physique des Solides (LPS), Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Université Paris-Sud - Paris 11 (UP11), University of California [Los Angeles] (UCLA), University of California, Génétique des Biofilms, Institut Pasteur [Paris]-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS), Université Paris Diderot - Paris 7 (UPD7), This work was supported by the Agence Nationale pour la Recherche ANR-12-JSV5-0007-01 (to M.B.), ANR-10-LABX-62-IBEID (to C.B. and J.-M.G.), and ANR-11-JSV5-005-01 (to N.D.) and by the Fondation pour la Recherche Médicale grant Equipe FRM DEQ20140329508 (to C.B. and J.-M.G.)., We thank Paul Rainey, Roberto Kolter, Oskar Hallatscheck, and Jean-Baptiste Boulé for their comments on the manuscript. We thank Irene Wang for her help with force microscopy calculations. We thank Michael Elowitz for Schnitzcell. We thank José Quintas Da-Silva and Carlos Gonzales for design and construction of the mechanical parts. We thank Mathieu Coppey, Manuel Thery, Frederic Lechenault, and Sebastien Moulinet for stimulating discussions, ANR-12-JSV5-0007,DOCM,Etude des aspects dynamiques de la mecanotransduction cellulaire(2012), ANR-10-LABX-0062,IBEID,Integrative Biology of Emerging Infectious Diseases(2010), ANR-11-JSV5-0005,COOPIRON,Aspects coopératifs de la régulation des sidérophores(2011), Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-École normale supérieure - Paris (ENS Paris)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-École normale supérieure - Paris (ENS Paris)-Université Paris Diderot - Paris 7 (UPD7)-Sorbonne Université (SU)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS), Université Joseph Fourier - Grenoble 1 (UJF)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Université Grenoble Alpes (UGA), École normale supérieure - Paris (ENS Paris)-École normale supérieure - Paris (ENS Paris)-Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale (INSERM)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS), Institut Pasteur [Paris], ANR-10-LABX-62-IBEID,IBEID,Laboratoire d'Excellence 'Integrative Biology of Emerging Infectious Diseases'(2010), École normale supérieure - Paris (ENS-PSL), Université Paris sciences et lettres (PSL)-Université Paris sciences et lettres (PSL)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-École normale supérieure - Paris (ENS-PSL), Institut de biologie de l'ENS Paris (IBENS), Université Paris sciences et lettres (PSL)-Université Paris sciences et lettres (PSL)-Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale (INSERM)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-École normale supérieure - Paris (ENS-PSL), Université Paris-Sud - Paris 11 (UP11)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS), University of California (UC), Institut Pasteur [Paris] (IP)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS), HAL UPMC, Gestionnaire, Jeunes Chercheuses et Jeunes Chercheurs - Etude des aspects dynamiques de la mecanotransduction cellulaire - - DOCM2012 - ANR-12-JSV5-0007 - JC - VALID, Integrative Biology of Emerging Infectious Diseases - - IBEID2010 - ANR-10-LABX-0062 - LABX - VALID, Jeunes Chercheuses et Jeunes Chercheurs - Aspects coopératifs de la régulation des sidérophores - - COOPIRON2011 - ANR-11-JSV5-0005 - JCJC - VALID, Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-École normale supérieure - Paris (ENS Paris), Université Paris sciences et lettres (PSL)-Université Paris sciences et lettres (PSL)-Université Paris Diderot - Paris 7 (UPD7)-Sorbonne Université (SU)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS), Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale (INSERM)-Département de Biologie - ENS Paris, and Université Paris sciences et lettres (PSL)-Université Paris sciences et lettres (PSL)-Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale (INSERM)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)
- Subjects
Cell division ,Science ,[PHYS.PHYS.PHYS-BIO-PH]Physics [physics]/Physics [physics]/Biological Physics [physics.bio-ph] ,education ,Morphogenesis ,Cellular level ,Microscopy, Atomic Force ,Time-Lapse Imaging ,Bacterial Adhesion ,Article ,03 medical and health sciences ,Spatio-Temporal Analysis ,Cell Wall ,Escherichia coli ,14. Life underwater ,lcsh:Science ,030304 developmental biology ,0303 health sciences ,biology ,[PHYS.PHYS.PHYS-BIO-PH] Physics [physics]/Physics [physics]/Biological Physics [physics.bio-ph] ,030306 microbiology ,Biofilm ,Adhesion ,Substrate (biology) ,biology.organism_classification ,[SDV.MP.BAC]Life Sciences [q-bio]/Microbiology and Parasitology/Bacteriology ,Cell biology ,Biofilms ,Pseudomonas aeruginosa ,lcsh:Q ,Stress, Mechanical ,[SDV.MP.BAC] Life Sciences [q-bio]/Microbiology and Parasitology/Bacteriology ,Bacteria - Abstract
Surface colonization underpins microbial ecology on terrestrial environments. Although factors that mediate bacteria–substrate adhesion have been extensively studied, their spatiotemporal dynamics during the establishment of microcolonies remains largely unexplored. Here, we use laser ablation and force microscopy to monitor single-cell adhesion during the course of microcolony formation. We find that adhesion forces of the rod-shaped bacteria Escherichia coli and Pseudomonas aeruginosa are polar. This asymmetry induces mechanical tension, and drives daughter cell rearrangements, which eventually determine the shape of the microcolonies. Informed by experimental data, we develop a quantitative model of microcolony morphogenesis that enables the prediction of bacterial adhesion strength from simple time-lapse measurements. Our results demonstrate how patterns of surface colonization derive from the spatial distribution of adhesive factors on the cell envelope., It is unclear how cell adhesion and elongation coordinate during formation of bacterial microcolonies. Here, Duvernoy et al. monitor microcolony formation in rod-shaped bacteria, and show that patterns of surface colonization derive from the spatial distribution of adhesive factors on the cell envelope.
- Published
- 2018
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